SPOTTED HYAENA SURVIVAL AND DENSITY IN A LION DEPLETED ECOSYSTEM:  
THE EFFECTS OF COMPETITION BETWEEN LARGE CARNIVORES  
IN AFRICAN SAVANNAHS 
 
 
by 
 
Jassiel Lawrence Juma M’soka 
 
 
 
 
A thesis submitted in partial fulfillment 
of the requirements for the degree 
 
 
of 
 
Master of Science 
 
in 
 
Fish and Wildlife Management 
 
 
 
MONTANA STATE UNIVERSITY 
Bozeman, Montana 
 
September 2015   
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
©COPYRIGHT 
 
by 
 
Jassiel Lawrence Juma M’soka 
 
2015 
 
All Rights Reserved 
 
ii 
 
DEDICATION 
 
 
A special feeling of gratitude to my loving mother Mary Flora Nyatsanza M’soka 
In memory of my late father Jassiel Lawrence Juma M’soka 
   
iii 
 
ACKNOWLEDGEMENTS 
 
 
I would like to express my gratitude to my advisor, Dr. Scott Creel, whose 
expertise, understanding, patience and inspiration, added considerably to my graduate 
experience. I would like to thank the other members of my committee, Dr. Jay Rotella, 
and Dr. Matt Becker for the assistance they provided at all levels of the research project, 
I have learned an incredible amount from these people and I am grateful for their effort 
and contributions. 
I would like to thank the Zambian Carnivore Programme for the opportunity to 
work on a great project. Many thanks to the staff at African Parks in Kalabo; in the 
remote wilderness of Liuwa that was a team I could call on anytime. I am thankful for 
everyone associated with the Creel lab, as they helped me become a better scientist in 
one way or another.  
I would also like to thank my family for the support they provided me through 
my entire life and in particular, I must acknowledge my wife and best friend, Alice, 
without whose patience, love and encouragement, I would not have finished this thesis. 
In conclusion, I thank my employer the Zambia Wildlife Authority, for the leave 
granted to undertake my studies and recognize that this research would not have been 
possible without the financial assistance of African Parks Network, National Science 
Foundation Animal Behaviour Program (IOS‐1145749), Wildlife Conservation Network, 
WWF and Painted Dog Conservation Inc., and express my gratitude to those agencies. 
   
iv 
 
TABLE OF CONTENTS 
 
 
1. INTRODUCTION TO THESIS .......................................................................................................... 1 
 
Thesis Overview ........................................................................................................................... 1 
Literature Cited ............................................................................................................................ 6 
 
2. ECOLOGICAL AND ANTHROPOGENIC EFFECTS ON THE DENSITY OF MIGRATORY  
    AND RESIDENT UNGULATES IN A HUMAN‐INHABITED PROTECTED AREA .................................. 9 
 
Contribution of Authors and Co‐Authors ..................................................................................... 9 
Manuscript Information Page .................................................................................................... 10 
Abstract ...................................................................................................................................... 11 
Introduction ............................................................................................................................... 12 
Environmental Effects ........................................................................................... 12 
Predation Risk Effects ........................................................................................... 13 
Materials and Methods .............................................................................................................. 15 
Study Area ............................................................................................................. 15 
Survey Design ........................................................................................................ 16 
Covariate Selection and Estimation ...................................................................... 18 
Anthropogenic Covariates .................................................................................... 18 
Environmental Covariates ..................................................................................... 18 
Predation Covariates ............................................................................................. 19 
Modelling Density ................................................................................................. 19 
Results ........................................................................................................................................ 20 
Discussion ................................................................................................................................... 22 
Environmental Influences ..................................................................................... 22 
Predation Influences ............................................................................................. 23 
Anthropogenic Influences ..................................................................................... 24 
Acknowledgements .................................................................................................................... 26 
Literature Cited .......................................................................................................................... 32 
 
3. SPOTTED HYAENA SURVIVAL AND DENSITY IN A LION DEPLETED ECOSYSTEM: THE  
    EFFECTS OF COMPETITION BETWEEN LARGE CARNIVORES IN AFRICAN SAVANNAHS ............. 37 
 
Contribution of Authors and Co‐Authors ................................................................................... 37 
Manuscript Information Page .................................................................................................... 38 
Abstract ...................................................................................................................................... 39 
Introduction ............................................................................................................................... 40 
Study Area ............................................................................................................. 44 
Study Design ......................................................................................................... 46 
Anesthesia and Radio‐collaring ............................................................................ 46 
Observations of Recognized Individuals ............................................................... 47 
v 
 
TABLE OF CONTENTS‐CONTINUED 
 
 
Estimating Hyaena Home Range ........................................................................... 48 
Evaluating Ecological and Anthropogenic 
Factors Affecting Hyaena Survival ........................................................................ 49 
Competition with Lions ......................................................................................... 49 
Prey Density .......................................................................................................... 50 
Proximity to Human Settlements ......................................................................... 51 
Estimating Hyaena Survival ................................................................................... 51 
Estimating Population Size and Density ............................................................... 54 
Results and Discussion ............................................................................................................... 54 
Hyaena Population Size and Density .................................................................... 55 
Prey Density and Hyaena Density in LPNP ............................................................ 56 
Clan Size and Home Range Size ............................................................................ 57 
Survival: Variation among Age‐Sex Classes .......................................................... 58 
Ecological Effects on Survival ................................................................................ 58 
Conclusions ................................................................................................................................ 60 
Acknowledgements .................................................................................................................... 61 
Literature Cited .......................................................................................................................... 67 
 
4. CONCLUSION TO DISSERTATION ................................................................................................ 73 
 
Overall Conclusions .................................................................................................................... 73 
Literature Cited .......................................................................................................................... 77 
 
REFERENCES CITED ......................................................................................................................... 78 
 
APPENDIX A: Supplementary Information for Chapter Two .......................................................... 88 
 
   
vi 
 
LIST OF TABLES 
Table                          Page 
 
2. 1 Model selection results for wildebeest, oribi and zebra density in   
Liuwa Plain National Park, Zambia. .................................................................. 27 
 
3. 1 QAICc scores for a set of model of ecological effects on annual   
survival rates of LPNP hyaenas. ........................................................................ 62 
 
   
vii 
 
LIST OF FIGURES 
 
 
Figure                                                                                                                                           Page 
 
2. 1 Greater Liuwa Ecosystem, Zambia showing the study area,  
transect surveys, human settlements, and the general wildebeest  
migration route. ............................................................................................... 28 
 
2. 2 Ecological and anthropogenic effects on wildebeest density in LPNP ............. 29 
 
2. 3 Ecological and anthropogenic effects on oribi density in LPNP........................ 30 
 
2. 4 Ecological and anthropogenic effects on zebra density in LPNP ...................... 31 
 
3. 1 Map showing the study area ............................................................................ 63 
 
3. 2 Photographic identification showing the unique spots of the pelage 
of spotted hyaenas. .......................................................................................... 64 
 
3. 3 Liuwa hyaena population estimates ................................................................. 65 
 
3. 4 Estimated annual surival ................................................................................... 65 
 
3. 5 Model‐average effects of ecological variables on annual survival rates 
of LPNP hyaenas. .............................................................................................. 66 
 
   
viii 
 
ABSTRACT 
 
 
Competition is considered an important factor for large carnivore population 
dynamics, but the manner in which interspecific competition impacts these species are 
not well understood. This lack of knowledge is due to the ongoing declines of large 
carnivores, the loss of intact large carnivore guilds, the complexity of competitive 
relationships and how they can be impacted by ecological and anthropogenic factors. In 
light of rapid declines of carnivore populations across the globe, understanding how 
interspecific competition limits large carnivores is an important component for the 
management and conservation of these species. Using data from 233 individuals in five 
clans and capture–recapture robust design models we estimated the survival and 
density of spotted hyaena in 5 clans in the Liuwa Plain, where their main competitor, 
the African lion was reduced to a single individual. We tested for the effects of 
settlements, prey density, competition with lions and hyaena clan size on the mean 
hyaena survival.  The average population size during the duration of study was 151.2 ± 
5.9(SE) individuals. Population size fluctuated through time with the seasonal 
fluctuations of the main prey species, the blue wildebeest. Mean annual survival across 
all age classes was 0.93 (95%CI: 0.39 ‐ 0.99). We found no detectable effects of variation 
in hyaena clan size, prey density, local variation in utilization by lions, or proximity to 
people on survival. We also estimated the densities of wildebeest, oribi and zebra, the 
main prey species for the carnivores in the system using distance sampling methods. We 
tested for the effects of variables in three classes: environmental (year, season, 
vegetation, grass height, burn, water presence), predation risk (hyaena density), and 
anthropogenic (distance to park boundary and settlements). Densities ranged from 6.2 ‐ 
60.8 individuals km‐2 for wildebeest, 1.1‐14.5 individuals km‐2 for oribi, and 1.8‐8.1 
individuals km‐2 for zebra. Results reveal resource partitioning among ungulate species 
and indicate that predation risk and proximity to humans affect ungulate distributions 
with implications for managing migrations in the Greater Liuwa Ecosystem. They suggest 
that the maintenance of native prey populations allows coexistence between humans 
and large carnivores in Liuwa Plain National Park.
1 
 
CHAPTER ONE 
 
 
INTRODUCTION TO THESIS 
 
 
Thesis Overview 
 
 
The Greater Liuwa Ecosystem (GLE) located in western Zambia is comprised of 
Liuwa Plain National Park (LPNP) and the Upper West Zambezi Game Management Area 
(UWZGMA). The LPNP which is the core of the GLE covers 3,660 km2 of seasonally 
flooded grassland with isolated patches of open broad‐leaved woodlands. Declared a 
National Park in 1972, LPNP has been a conservation area since the 1880s, when it was 
originally declared by the Lozi King, the Litunga. The GLE currently holds one of the 
largest remaining wildebeest migrations in Africa at approximately 46,000 animals, 
which move seasonally between the southern portion of LPNP in the rains and the 
UWZGMA during the dry season (APN, 2013). 
During prolonged war in neighbouring Angola, the GLE experienced substantial 
human induced reductions of wildlife populations, including the near‐complete 
extirpation of lions.  The lion population consisted of a single lioness in 2003, with 
subsequent reintroductions of two males and two females in 2009 and 2011 
respectively. As a consequence, hyaenas are the dominant large carnivore in the 
ecosystem, with a population in excess of 150 hyaenas. In interference competition 
between lions and hyaenas, lions are behaviourally dominant unless heavily 
outnumbered, and they frequently kill hyaenas and in a manner that can limit hyaena 
2 
 
numbers (Creel et al., 2001; Kruuk, 1972; Palomares and Caro, 1999; Watts and 
Holekamp, 2009). Although hyaenas are highly effective hunters (Holekamp et al., 1997; 
Kruuk, 1972; Mills, 1990), lions also provide them with scavenging opportunities, so that 
the net effect of lions on spotted hyaena demography includes both costs and benefits, 
and is in need of further investigation, particularly as conservation and management 
efforts attempt to address the continuing declines of large carnivores throughout Africa. 
Perhaps the most significant impediment to disentangling consequences of lion‐hyaena 
competition is that the densities of both species are tightly linked to ungulate densities 
(Watts and Holekamp, 2008, Périquet et al., 2014), so that few ecosystems provide 
information on the performance of either species when the other is absent or rare.  
LPNP provides such an opportunity, and the focal point of this study was to investigate 
spotted hyaena demography and dynamics in a system in which the effects of lions are 
currently weak. 
In Chapter 2 I look at the density and distribution of wildebeest, oribi and zebra 
the three most abundant ungulate and prey species in the LPNP and the factors that 
affect their density and distribution. Using distance sampling methods I examine the 
effects of 9 variables, distance to park boundary, distance to settlements, water 
availability, grass height, vegetation type, predation risk (hyaena density), burn, season 
and year on migratory wildebeest and zebra and resident oribi from 2010 to 2013.  
Predators can have strong ‘top‐down’ influences on the abundance and 
distribution of prey through direct predation and risk effects (Creel & Christianson 2008; 
3 
 
Estes et al. 2011).  Direct predation can have clear demographic impacts on prey and 
has historically been the primary means of assessing the effect of predators.  Predators 
also affect ungulates through changes in behaviour, habitat selection, nutrition and 
ultimately fitness; these effects of predation risk are easily misinterpreted as ‘bottom‐
up’ effects (Creel et al. 2005; Creel & Christianson 2008; Barnier et al. 2014).  
Consequently, the distribution of ungulates and their behaviour is expected to be 
sensitive to the local density of predators and to attributes of the environment that 
affect the likelihood of predation (Brown et al. 1999; Creel et al. 2005; Creel & 
Christianson 2008; Kauffman et al. 2007; Liley & Creel 2008). Predator avoidance can be 
an important cause of ungulate migration (Fryxell et al. 1988), migratory and non‐
migratory species might be expected to show different responses to the distribution of 
predators (Hebblewhite & Merrill 2007).  
Thus in chapter 3, tested the factors affecting the survival and density of spotted 
hyaena in LPNP, in the near absence of their main competitor; the African lion. We 
modelled the effects of prey availability, clan size, competition with lions and proximity 
to human settlements on hyaena survival. We provide estimates of survival across five 
age classes of hyaena and estimates of population size using robust design models in 
Mark. We further compute estimates of density and home range and compare these 
estimates to other African protected areas.  
Conflict with people living on the boundaries of protected areas is a major cause 
of mortality for wildlife, even in protected areas (Balme et al., 2009; Brashares et al, 
4 
 
2001; Woodroffe, 1998), and is known to affect their demography and dynamics. 
Human activities affect survival of large carnivores most obviously through direct killing 
(Becker et al., 2013; Rosenblatt et al., 2014; Watson et al., 2013), but also by reducing 
habitat quality and prey availability (Ripple et al., 2015; Watson et al., 2014), and by 
constraining space utilisation and activity patterns (Boydston et al., 2003; Kolowski and 
Holekamp, 2009; Kolowski et al., 2007; Schuette et al., 2013). Wildlife residing close to 
human settlements are expected to experience stronger anthropogenic effects than 
those inhabiting the interior of protected areas.  Conversely, in some ecosystems where 
human settlements occur, ungulates have been known to use areas close to settlements 
to reduce the risk of predation (Hebblewhite & Merrill, 2007). 
The LPNP is unique among African protected areas, in that it has people and 
settlements legally allowed inside the National park. This unique situation provided us 
an opportunity to study the effects of proximity to human settlements on survival of 
hyaenas and its effect on the density of ungulate prey in LPNP. It also allowed us to 
disentangle the effects of proximity to humans and distance to the park boundary on 
ungulate density and distribution.  For migratory ungulate populations like wildebeest 
and zebra in LPNP, anthropogenic activities further affect their density and distribution 
through isolation and degradation of migratory corridors (Berger 2004; Thirgood et al. 
2004; Bolger et al. 2008; Hobbs et al. 2008). Therefore, proximity to human settlements 
is a common theme in both chapters.    
5 
 
In chapter 4, I provide general conclusions from the two main chapters and 
discuss how my findings compare to other African systems and the way forward for 
research and management of carnivores and their prey in the GLE.  
 
 
   
6 
 
Literature Cited 
 
African Parks Network. (2013) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2013. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
Balme, G.A., Slotow, R., and Hunter, L.T.B. (2009) Edge effects and the impact of non‐
protected areas in carnivore conservation: leopards in the Phinda‐Mkhuze 
complex, South Africa. Animal Conservation 13, 315–23. 
 
Barnier, F., Marion, V., Patrick, D., Chamaillé‐Jammes, S., Barre, P., Andrew J. Loveridge, 
A.J., David W. Macdonald, D.W., Hervé Fritz, H. (2014) Diet quality in a wild 
grazer declines under the threat of an ambush predator. Proceedings of the 
Royal Society of London B: Biological sciences, 281(1785). 
 
Becker, M., McRobb, R., Watson, F., Droge, E., Kanyembo, B., Murdoch, J., & Kakumbi, C. 
(2013) Evaluating wire‐snare poaching trends and the impacts of by‐catch on 
elephants and large carnivores. Biological Conservation 158, 26–36. 
 
Berger, J. (2004) The Last Mile: How to Sustain Long‐Distance Migration in Mammals. 
Conservation Biology, 18, 320–331. 
 
Bolger, D.T., Newmark, W.D., Morrison, T.A., & Doak, D.F. (2008) The need for 
integrative approaches to understand and conserve migratory ungulates. 
Ecology Letters, 11, 63–77. 
 
Boydston, E.E., Kapheim, K.M., Watts, H.E., Szykman, M., & Holekamp, K.E. (2003) 
Altered behaviour in spotted hyaenas associated with increased human activity. 
Animal Conservation 6, 207–219. 
 
Brashares, J. S., Arcese, P., & Sam, M. K. (2001) Human demography and reserve size 
predict wildlife extinction in West Africa. Proceedings of the Royal Society of 
London B: Biological Sciences, 268, 2473‐2478. 
 
Brown, J.S., Laundre, J.W. & Gurung, M. (1999) The ecology of fear: optimal foraging, 
game theory, and trophic interactions. Journal of Mammalogy, 80, 385 – 399. 
 
Creel, S., Spong, G., and Creel, N.M. (2001) Interspecific competition and the population 
biology of extinction‐prone carnivores, in: Gittleman, J.L., Macdonald, D.W., 
Funk, S., and Wayne, R., (Eds.), Conservation of Carnivores. Cambridge University 
Press, 35–60. 
7 
 
Creel, S., Winnie Jr, J., Maxwell, B., Hamlin, K., & Creel, M. (2005) Elk alter habitat 
selection as an antipredator response to wolves. Ecology, 86, 3387–3397. 
 
Creel, S. & Christianson, D. (2008) Relationships between direct predation and risk 
effects. Trends in Ecology and Evolution, 23, 194–201. 
 
Fryxell, J.M., Greever, J. & Sinclair, A.R.E. (1988) Why are migratory ungulates so 
abundant ? American Naturalist, 131, 781–798. 
 
Hebblewhite, M. & Merrill, E.H. (2007) Multiscale wolf predation risk for elk: Does 
migration reduce risk? Oecologia, 152, 377–387. 
 
Hobbs, N. T., Galvin, K. A., Stokes, C. J., Lackett, J. M., Ash, A. J., Boone, R. B., Reid, R.S., 
& Thornton, P. K. (2008) Fragmentation of rangelands: Implications for humans, 
animals, and landscapes. Global Environmental Change, 18, 776–785. 
 
Holekamp, K.E., Smale, L., Berg, R., & Cooper, S.M. (1997) Hunting rates and hunting 
success in the spotted hyaena (Crocuta crocuta). Journal of the Zoological 
Society of London 242, 1–15. 
 
Kauffman, M.J., Varley, N., Smith, D.W., Stahler, D.R., MacNulty, D.R., Boyce, M.S. (2007) 
Landscape heterogeneity shapes predation in a newly restored predator‐prey 
system. Ecology letters, 10, 690–700. 
 
Kolowski, J.M., and Holekamp, K.E. (2009) Ecological and anthropogenic influences on 
space use by spotted hyaenas. Journal of Zoology 277, 23–36. 
 
Kolowski, J.M., Katan, D., Theis, K.R., and Holekamp, K.E. (2007) Daily patterns of activity 
in the spotted hyaena. Journal of Mammalogy 88, 1017–1028. 
 
Kruuk, H. (1972) The spotted hyaena: a study of predtion and social behaviour., Chicago: 
Chicago University Press, Chicago, Illinois, USA. 
 
Liley, S. & Creel, S. (2008) What best explains vigilance in elk: Characteristics of prey, 
predators, or the environment? Behavioural Ecology, 19, 245–254. 
 
Mills, M.G.L. (1990) Kalahari Hyaenas: comparative behavioural ecology of two species. 
Unwin Hyman, London. 
 
Palomares, F., and Caro, T.M. (1999) Interspecific killing among mammalian carnivores. 
The American Naturalist 153, 492–508. 
8 
 
Périquet, S., Fritz, H., & Revilla, E. (2014) The Lion King and the Hyaena Queen: large 
carnivore interactions and coexistence. Biological Reviews 2014, 000‐000. 
 
Ripple, W.J., Newsome, T.M., Wolf, C., Dirzo, R., Everatt, K.T., Galetti, M., Hayward, 
M.W, Kerley, G.I.H., Levi, T., Lindsey, P.A., Macdonald, D.W., Malhi, Y., Painter, 
L.E., Sandom, C.J., Terborgh, J., & Van Valkenburgh, B. (2015) Collapse of the 
world’s largest herbivores. Science Advances 1, e1400103. 
 
Rosenblatt, E., Becker, M. S., Creel, S., Droge, E., Mweetwa, T., Schuette, P. A., Merkle, 
J., Mwape, H. (2014) Detecting declines of apex carnivores and evaluating their 
causes: An example with Zambian lions. Biological Conservation 180, 176–86. 
 
Schuette, P., Creel, S. & Christianson, D. (2013) Coexistence of African lions, livestock, 
and people in a landscape with variable human land use and seasonal 
movements. Biological Conservation, 157, 148–154. 
 
Thirgood, S., Mosser, A., Tham, S., Hopcraft, J.G.C., Mwangomo, E., Mlengeya, T., 
Kilewo, M., Fryxell, J., Sinclair, A.R.E., Borner, M. (2004) Can parks protect 
migratory ungulates? The case of the Serengeti wildebeest. Animal Conservation, 
7, 113–120. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., McRobb, R., and Kanyembo, B. (2013) Spatial patterns of 
wire‐snare poaching: Implications for community conservation in buffer zones 
around National Parks. Biological Conservation 168, 1–9. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., Milanzi, J., Nyirenda, M. (2014) Human encroachment into 
protected area networks in Zambia: implications for large carnivore 
conservation. Regional Environmental Change, 15, 415–429. 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E. (2008) Interspecific competition influences 
reproduction in spotted hyaenas.  Journal of Zoology 276, 402–10. 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E. (2009) Ecological determinants of survival and 
reproduction in the spotted hyaena.  Journal of Mammalogy 90, 461–71. 
 
Woodroffe, R., & Ginsberg, J.R. (1998) Edge effects and the extinction of populations 
inside protected areas. Science 280, 2126–28. 
   
9 
 
CHAPTER TWO 
 
 
ECOLOGICAL AND ANTHROPOGENIC EFFECTS ON THE DENSITY OF MIGRATORY AND 
RESIDENT UNGULATES IN A HUMAN‐INHABITED PROTECTED AREA 
 
 
Contribution of Authors and Co‐Authors 
 
 
Manuscript in Chapter 2 
Author: Jassiel M’soka 
 
Contributions: Conceived, developed, and implemented hypothesis and study design. 
Collected and analysed data. Wrote first draft and subsequent revisions of the 
manuscript. 
 
Co‐Author: Dr. Scott Creel 
 
Contributions: Helped develop hypothesis and study design. Provided funding and 
feedback on statistical analyses, presentation of findings, on all drafts of the manuscript.  
 
Co‐Author: Dr. Mathew S. Becker 
 
Contribution: Helped conceive hypothesis and develop study design. Helped with data 
collection. Provided funding and feedback on presentation of findings, and all drafts of 
the manuscript. 
 
Co‐Author: Dr. James Murdoch 
 
Contribution: Helped develop study design. Provided feedback on final draft of the 
manuscript. 
   
10 
 
Manuscript Information Page 
 
 
Jassiel M’soka, Scott Creel, Mathew S. Becker, and James Murdoch 
African Journal of Ecology 
 
Status of Manuscript 
___ Prepared for submission to a peer‐reviewed journal 
_X_ Officially submitted to a peer‐review journal 
____ Accepted by a peer‐reviewed journal 
____ Published in a peer‐reviewed journal 
 
East African Wildlife Society 
Submitted August 20, 2015 
   
11 
 
Abstract 
 
 
Understanding the influence of environmental conditions and people on 
ungulate density and distribution is of key importance for conservation.  We evaluated 
the effects of ecological and anthropogenic factors on the density of migratory 
wildebeest and zebra and resident oribi in Zambia’s Liuwa Plain National Park where 
human settlements were present.  We conducted transect surveys from 2010‐2013 
using distance sampling methods, then developed a set of 38 candidate models to 
describe results and predict density. Models included the effects of variables in three 
classes: environmental (year, season, vegetation, grass height, burn, water presence), 
predation risk (hyaena density), and anthropogenic (distance to park boundary and 
settlements). Densities ranged from 6.2 ‐ 60.8 individuals km‐2 for wildebeest, 1.1‐14.5 
individuals km‐2 for oribi, and 1.8‐8.1 individuals km‐2 for zebra.  The most complex 
models were strongly supported for all three species.  The magnitude and sign of 
variable effects differed among species, indicating that local densities of wildebeest, 
oribi and zebra are affected by a complex set of anthropogenic and ecological factors.  
Results reveal resource partitioning among ungulate species and indicate that predation 
risk and proximity to humans affect ungulate distributions   with implications for 
managing migrations in the Greater Liuwa Ecosystem. 
 
Keywords: Human‐influence, Liuwa Plain, Migration, Predation Risk, Zambia. 
 
12 
 
Introduction 
 
 
Ungulates have strong ecological effects on grazing ecosystems (McNaughton, 
1976; Frank & Groffman, 1998). Consequently, it is important to understand the 
mechanisms affecting the density and distribution of ungulates relative to interactions 
with plant communities (McNaughton, 1976), each other (Arsenault & Owen‐Smith, 
2011; Macandza, Owen‐Smith & Cain, 2012) with predators (Pienaar, 1969; Kruuk, 1972; 
Schaller, 1972; Creel & Creel, 2002) and with people (Hewison et al., 2001; Bhola et al., 
2012; Schuette, Creel & Christianson, 2013).  Understanding these associations is 
particularly important for conservation and management of ungulate migrations, which 
are typically driven by combinations of resource availability and avoidance of predation 
(Fryxell, Greever & Sinclair, 1988) but are rapidly being modified or lost due to human 
activities (Bolger et al., 2008; Berger, 2004).  Because seasonal movements of ungulates 
can generate strong spatio‐temporal variation in grazing intensity and prey availability 
that dominate community structure and ecosystem function, the conservation of 
migratory populations is a high priority for the ecosystems they inhabit (Sinclair et al., 
2007).  
 
Environmental Effects 
 
Several environmental factors can influence ungulate density and distribution, 
including vegetation type, phenology, rainfall, fire and water availability (McNaughton, 
1985; Fryxell, Wilmshurst & Sinclair, 2004; Holdo, Holt & Fryxell, 2009).  Herbivore 
13 
 
foraging strategies strongly influence their utilisation of and impact on the landscape, 
with dietary quality and spatial distribution of foraging patches being important 
considerations (Owen‐Smith & Novellie, 1982). The nutrient content of grasses generally 
decreases as grass height or biomass increases, and energy uptake is optimized in areas 
of intermediate grass height or biomass (McNaughton, 1988; Fryxell et al., 2004). 
Beyond this basic trade‐off between quantity and quality, the nutritional quality, type 
and phenology of vegetation is also affected by fire, rainfall and flooding in seasonal 
environments; thus these factors can also affect ungulate movements and habitat 
selection.  Ungulate species also vary in their dependence on water, so water availability 
can be an important variable influencing distributions. 
 
Predation Risk Effects 
 
Predators can have strong ‘top‐down’ influences on prey through direct 
predation and risk effects (Creel & Christianson, 2008; Estes et al., 2011).  Direct 
predation can have clear demographic impacts on prey and has historically been the 
primary means of assessing the effect of predators.  Predators also affect ungulates 
through changes in behaviour, habitat selection, nutrition and ultimately fitness; these 
effects of predation risk are easily misinterpreted as ‘bottom‐up’ effects (Creel et al., 
2005; Barnier et al., 2014).  Consequently, the distribution of ungulates and their 
behaviour is expected to be sensitive to local predator density and environmental 
conditions that affect the likelihood of predation (Brown, Laundre & Gurung, 1999; 
Creel et al., 2005; Kauffman et al., 2007; Liley & Creel, 2008). Because predator 
14 
 
avoidance can be an important cause of ungulate migration (Fryxell et al., 1988), 
migratory and non‐migratory species are expected to show different responses to the 
distribution of predators (Hebblewhite & Merrill, 2007).  
 
Anthropogenic Effects 
 
Ungulate populations can be negatively affected by anthropogenic factors such 
as human predation through poaching (Hilborn et al., 2006).  Humans can also affect 
ungulate distributions through disturbance, habitat loss, isolation and degradation of 
migratory corridors (Berger, 2004; Thirgood et al., 2004; Bolger et al., 2008; Hobbs et al., 
2008; Watson et al., 2014; Owen‐Smith & Ogutu, 2012).  Negative anthropogenic effects 
on abundance and distribution in ungulate‐carnivore systems can be strong, particularly 
for migratory systems and at reserve peripheries (Kiffner et al., 2013).  Conversely, in 
some ecosystems where human settlements occur, ungulates may use areas close to 
settlements to reduce the risk of predation (Hebblewhite & Merrill, 2007). Because 
settlements are typically prohibited within national parks, western Zambia’s Liuwa Plain 
National Park (LPNP) is unique because settlements are permitted, allowing us to 
disentangle the effects of proximity to humans and distance to the park boundary.   
We used distance sampling models that control for variation in detection to 
evaluate the effects of environmental, anthropogenic and top‐down effects on the 
densities and distributions of the three most abundant ungulates in LPNP: migratory 
wildebeest Connechaetes taurinus Burchell and zebra Equus quagga Boddaert, and non‐
migratory oribi Ourebia ourebi Zimmermann.  Inferences from these models identify the 
15 
 
conditions and locations expected to best support the conservation of this ungulate 
community. 
 
Materials and Methods 
 
 
Study Area 
 
The Greater Liuwa Ecosystem (GLE) located in western Zambia is comprised of 
LPNP and the Upper West Zambezi Game Management Area (UWZGMA, Fig. 1), which is 
part of the proposed Liuwa‐Mussuma Transfrontier Conservation Area with Angola.  
LPNP covers 3,660 km2 of seasonally flooded grassland with isolated patches of open 
broad‐leaved woodlands. Seasons include wet (Nov‐Apr) and dry (May‐Oct) with 
extensive rains and flooding during the wet.  
Declared a National Park in 1972, LPNP has been a conservation area since the 
1880s, when it was originally declared by the Lozi King (Litunga) and used as a royal 
hunting ground.  Following park designation, settlements were still permitted and the 
human population numbered approximately 10,000 during the study (APN, 2009).  The 
GLE currently holds one of the largest remaining wildebeest migrations in Africa at 
approximately 46,000 animals, which move seasonally between the southern portion of 
LPNP in the wet season and the UWZGMA and northern LPNP during the dry season 
(APN, 2013). It also contains an unknown but large number of oribi and approximately 
9,000 migratory zebra whose movements are poorly understood (APN, 2013). 
16 
 
Due to poaching and conflict, the LPNP carnivore guild is unusual in its relative 
lack of lions (Panthera leo Linnaeus) and dominance of spotted hyaenas (Crocuta 
crocuta Erxleben), which are the most abundant apex predators in Liuwa.  
Approximately 233 individuals in five clans occurred in the study area during this study.  
In contrast, the lion population consisted of a single lioness in 2003, with subsequent 
reintroductions of two males and two females in 2009 and 2011 respectively.   The park 
held three to five lions in one pride during this study.  Small, recovering populations of 
wild dogs (Lycaon pictus Temminck, two packs of 15‐22 dogs total) and cheetah 
(Acinonyx jubatus Schreber, 17 known individuals) were also present. Concurrent diet 
studies (517 kills) of all carnivore species indicated wildebeest were the primary prey for 
all carnivores, with oribi comprising an additional important prey species for cheetah 
and wild dog, but not lion or hyaena.  Zebra were very rarely killed and only by lion and 
hyaena. 
 
Survey Design 
 
We counted ungulates on a 1,200 km2 study area where we also monitored 
resident carnivores with radio‐telemetry.  The area included an array of habitats and 
human influences representative of the southern portion of LPNP (Figs. 1, S1).  We 
systematically divided this area into eight 8x8 km quadrats, within which two east‐west 
transect lines were set at 2 and 6 km on the north‐south axis of each quadrat (Fig. 1).  
Fewster et al., (2009) recommended systematic, rather than random sampling when 
spatial trends in density are likely, which was expected of migratory wildebeest and 
17 
 
zebra.  We oriented transects in an east‐west direction, perpendicular to the migratory 
movements of wildebeest and zebra, to sample representatively during migratory 
movements.  We reduced the likelihood of double‐counting by surveying in the 
direction opposite to migratory movements during May‐Jun (south‐easterly) and Oct‐
Nov (north‐westerly). 
Transects were surveyed by vehicle at 15‐20 km/h with a driver who served as 
navigator and two observers positioned to survey their respective transect side. A total 
of 128km were driven in each survey, for a total of 1,280km during ten complete 
surveys from 2010 to 2013.  Transects were surveyed five times in 2010 for all three 
species, once in 2011 for oribi and zebra (wildebeest were excluded in 2011 as herds 
were out of the study area at that time), once in 2012 for all three species and three 
times in 2013 for all three species.   We used distance sampling to record the size of 
each herd and its perpendicular distance from the transect line upon detection 
(Buckland et al., 2001).  Data were analysed with the hierarchical model of Royle et al. 
(2004), using the distsamp function in the unmarked package of R (Chandler, 2015) of R.  
The distsamp function allows only transect‐level estimation of covariate effects on 
density and detection probability (i.e., it does not allow estimation of effects at the level 
of single herds), so we partitioned transects into 41 segments based on vegetation type 
(open grassland or woodland). Segments varied in length from 400‐4,000m, dependent 
on the spatial configuration of changes in vegetation type (Fig. 2). 
 
   
18 
 
Covariate Selection and Estimation 
 
From the literature and our knowledge of the study area we identified nine 
covariates hypothesized to affect ungulate densities, which we categorized as 
anthropogenic, environmental, or predation.  Some variables could perhaps span 
multiple categories, but this categorization was primarily organizational and did not 
alter the estimated effect of a given variable within a model. 
 
Anthropogenic Covariates 
 
Two variables quantified anthropogenic effects: distance to the nearest village 
(vlg) and distance to the park boundary (bndry). We used ArcGIS 10.2.2 (ESRI, Redlands, 
California, USA) to map locations of all villages and park boundaries.  
 
Environmental Covariates 
 
We recorded five variables to quantify environmental effects: 1) Vegetation type 
(hab), 2) Water availability (wtr), 3) Grass height (ht), 4) Presence of recent burning 
(burn) and 5) Season (seas).  We classified vegetation types as grassland or woodland, 
estimated water by the presence of standing water within 1km of a transect line, 
categorized grass height by the predominance of short (<10cm), intermediate (10cm‐
1m), or tall (>1m) grasses, and visually recorded burned areas during transects. We 
categorized seasons as dry or wet. 
 
   
19 
 
Predation Covariates 
 
We used hyaena density (hy) as a predictor of predation intensity because 
hyaenas greatly outnumbered all other large carnivores.  We utilised call‐in surveys 
(Mills, Juritz & Zucchini, 2001), conducted throughout the study area in 2010, 2011 and 
2012 to estimate density.  Because we expected some sampling variance in these 
estimates, we categorized density as low, medium or high based on the number of 
hyaenas that responded to call‐in counts.  
 
Modelling Density 
 
We developed an a priori set of 38 models that spanned a range of complexity 
(Table S1).  At the simplest, we tested univariate models of the effect of each predictor 
on density, and at the most complex, we tested the additive effects of all nine 
predictors.   Models of intermediate complexity focused on testing effects we 
hypothesized might be particularly strong in this system (e.g., hyaena predation risk 
effects, effects of proximity to people).  For each of the models, we considered two 
functional forms for the relationship between detection probability (p) and distance 
from the transect, using the halfnormal,݌̂ሺݔሻ ൌ √ଶఙ√గ ݁
ሺି ೣమమ഑మሻ, and hazard 	݌̂ሺݔሻ ൌ 1 െ
݁ିሺೣ഑ሻషഁ  functions (Buckland et al., 2001).  From preliminary analyses, we identified a 
maximum distance for observations of each species that depended on detectability and 
truncated the data at that threshold (300m for oribi, 500m for wildebeest and 1000m 
for zebra).  Within these limits, detection was well‐explained by distance alone as 
20 
 
expected in the open landscape of Liuwa (Fig. S2), so we did not include the effects of 
other covariates on p in the model set.  For each species, we estimated goodness of fit 
for the best‐supported model using the ‘brute‐force’ method of Zuur et al. (2009) to 
estimate pseudo‐R2 as the reduction in deviance relative to the null model. 
The distsamp function only estimates herd density, not individuals.  Because 
herd size varied across the levels of our predictors, we used stratum‐specific mean herd 
sizes to convert the density of herds to the density of individuals.  For the continuous 
predictors (vlg and bndry), we converted to individual density using a single mean herd 
size for each species.  For all predictors, we used parametric bootstrapping to propagate 
variance in herd size to variance in individual density with 1000 replicates, drawing from 
Poisson distributions of herd size with the appropriate mean.  We report all mean values 
with standard error. 
 
Results 
 
 
Wildebeest densities ranging from 6.2‐60.8 individuals km‐2 across the range of 
conditions in the study area (Fig. 2).  Densities of oribi and zebra were lower, ranging 
from 1.1‐14.5 individuals/km and 1.8‐8.1 individuals/km respectively (Figs. 3 & 4).  
Overall, wildebeest, oribi and zebra herds averaged 11.4 ± 0.98, 2.3 ± 0.04, and 13.9 ± 
0.85 individuals respectively. 
For all three species, local densities were strongly affected by combinations of 
ecological and anthropogenic variables; thus complex models of density were best‐
21 
 
supported by the data (Table 1).  The full model was among the best‐supported models 
for all three species (with ΔAIC of 0‐1.79) and all of the models with ΔAIC ≤ 2 included all 
of the predictors or all but one.  No simple models received strong support for any of 
the three species.   
Environmental covariate effects differed across the three species (Figs. 2, 3 & 4, 
Table S2).  Wildebeest and zebra densities increased during the wet season, while oribi 
density remained relatively constant.  Wildebeest wet season density was 60.8 ± 2.34 
individuals/km, and mean herd size 13.5 ± 1.38 individuals, compared to dry season 
density of 11.3 ± 0.67 individuals/km and mean herd size of 7.7 ± 1.17 individuals (Fig. 
4). Oribi and zebra wet season densities were 2.4 ± 0.09 and 8.1 ± 0.59 individuals/km 
with mean herd sizes of 2.2 ± 0.07 and 14.4 ± 1.19 individuals respectively. The dry 
season densities for the two species were 2.2 ± 0.08 and 2.8 ± 0.31 individuals/km and 
herd sizes of 2.3 ± 0.05 and 13.3 ± 1.21 individuals respectively (Figs. 3 & 4). Wildebeest 
and oribi densities were higher in grassland versus woodland and highest in tall grass 
and short grass while zebra density was highest in woodland and short and tall grass.  
Wildebeest densities were not strongly related to water availability while oribi and 
zebra densities decreased with distance to water.  Burning had no detectable influence 
on wildebeest and zebra densities, but positively influenced oribi density.  Wildebeest 
densities decreased over time, zebra densities fluctuated, and oribi remained relatively 
constant.   
22 
 
Wildebeest and oribi densities were highest in areas of low and high hyaena 
density while zebra density declined with increasing hyaena density. The densities of all 
three herbivores varied in response to anthropogenic effects.  Wildebeest density 
decreased with distance to the park boundary and distance to the nearest village (Fig. 
2).  In contrast, oribi and zebra densities increased with increasing distances to villages 
(Figs. 3 & 4), but park boundary distance had little effect on densities of either species. 
 
Discussion 
 
 
Our study provides the first test of factors affecting the distribution and 
abundance of the three dominant ungulate species in the GLE.  Complex models 
incorporating environmental, predation and anthropogenic variables best explained 
densities of all three species, but the magnitude and sign of these effects varied among 
species.  Broadly, these results suggest that focal points for conservation and 
management differ by species and must consider the entire suite of ecological and 
anthropogenic factors. 
 
Environmental Influences 
 
Similar to other ungulate communities in Africa, ungulate densities were 
influenced by an array of environmental variables reflecting life history strategies.  
Wildebeest and zebra densities fluctuated, sometimes considerably, across years and 
were higher during the wet season.  Annual fluctuations for these species probably 
represented changes in migration timing relative to our sampling periods rather than 
23 
 
overall changes in population size because aerial surveys indicated growing populations 
of both species during the study (APN, 2011, 2013), and increased densities during the 
wet season reflected the migratory patterns of wildebeest and zebra grouping south of 
LPNP during the rains.  The comparatively stable oribi density across seasons and years 
likely reflected the sedentary and territorial nature of the species.  Zebra and oribi were 
strongly tied to the presence of water and are generally considered to require water.  
Wildebeest were not strongly tied to the presence of water on transects but are 
considered to be water dependent, perhaps indicating scale was an important influence 
on our analysis of water dependence.  The differences in grass height selection between 
the large grazers suggests niche partitioning or grazing succession similar to that 
observed in Tarangire National Park (Voeten & Prins, 1999) and Serengeti National Park 
(Bell, 1971; Sinclair, 1985).  All species, particularly wildebeest, selected new vegetation 
growth following fires; these fires typically occurred throughout the dry season when 
wildebeest and zebra had mostly migrated out of the study area, and their return in the 
wet season corresponded with a reduction in fires. In contrast, resident oribi remained 
on their territories year‐round, selecting edges between grass height and recently 
burned areas for foraging (Brashares & Arcese, 2002). Such dynamics suggest that fire 
represents an important factor that influences the movements of all three species.  
 
Predation Influences 
 
 Wildebeest and oribi density were highest in areas of low and high hyaena 
density, while zebra density was highest in areas of low hyaena density.  While seasonal 
24 
 
migration into lower density hyaena areas during the dry season may reduce predation 
risk for wildebeest, the relatively high densities of wildebeest in areas heavily used by 
hyeanas indicated wildebeest may experience a trade‐off between meeting nutritional 
demands and avoiding predation.  Similarly, the relatively high densities of zebra in 
woodland habitats may reflect avoidance of hyaena predation risk (Sinclair & Norton‐
Griffiths, 1982) given hyaena are coursing predators hunting primarily in open 
grasslands in LPNP.  In contrast ambush predators such as lions prefer areas of higher 
cover (Grant et al., 2005), so these effects may change with lion recovery.  Oribi did not 
avoid areas of high hyaena density, probably because they were not commonly 
predated by hyaena; however their selection of heterogeneous grass heights perhaps 
also reflected their need to better detect cheetah and wild dog (Mduma & Sinclair, 
1994; Klop, Goethem & de Long, 2007).  
 
Anthropogenic Influences 
 
Considering the growing literature on the negative impacts of humans on 
protected areas, insights from the GLE are unique, given that local herbivores utilise an 
area settled by humans for more than a century. Understanding factors that affect 
density of these ungulate species in this human‐inhabited system is thus important in 
developing conservation strategies.  Water often confounds evaluations of the impact of 
villages on herbivores because human settlements are typically situated near water 
(Ogutu et al., 2010), but in Liuwa the broad distribution of seasonal pans allowed us to 
account for this.  While oribi and zebra appeared to avoid settlements, wildebeest 
25 
 
densities were higher than expected close to villages and decreased with park boundary 
distance. These contrasting results suggest differences in sensitivity to risk and 
disturbance, as well as differential patterns of migration for wildebeest and zebra, with 
wildebeest migrating across park boundaries in the northwest and zebra migrating in a 
more north‐easterly direction in the park. Given that migrations traverse protected area 
boundaries for many herbivores, Owen‐Smith & Ogutu (2012) recommended increasing 
protected area boundaries to buffer the effects of climate change and protect migratory 
routes and ranges.  Such actions are critical for the GLE, given the influence of seasonal 
flooding and rainfall, which can be severely impacted by climate change. 
Broadly, our results show that densities of wildebeest, oribi and zebra, are 
affected by a complex set of ecological factors, including effects of humans and 
predators.  The influences of environmental variables were all consistent with results 
from studies in other ecosystems and reveal a degree of resource partitioning among 
species.  The influence of hyaena density suggests that predation risk can affect space 
use, and for some species high predation risk areas cannot be avoided while meeting 
nutritional needs.  Anthropogenic effects have potentially broad impacts on species and 
their migrations, and protection of migratory routes and ranges outside LPNP should be 
considered highest priority. 
   
26 
 
Acknowledgements 
 
 
We thank the Zambia Wildlife Authority, African Parks, and the Barotse Royal 
Establishment for their collaboration and permission to conduct this research.  Funding 
was provided by the WWF‐Netherlands, APN, National Science Foundation Animal 
Behaviour Program (IOS‐1145749), and Painted Dog Conservation Inc.  J. M’soka was 
supported by a Lee Schink Memorial Scholarship from the Wildlife Conservation 
Network. We thank A. Brennan, S. Brennan, A. Chinga, E. Droge, D. Hafey, A. Liseli, T. 
Mukula, D. Mutanga, B. Nickerson, M. Roesch, and D. Smit for fieldwork assistance. 
 
Conflicts of Interest: None declared 
 
27 
Table 2. 1 Model selection results for wildebeest, oribi and zebra density in Liuwa Plain National Park, Zambia.  Each model 
included a detection function used to estimate detection probability and predictor variables to explain density.  Predictors included yr 
(2010 – 2013), hab (open grassland, woodland), ht (grass height short, intermediate, high), burn (recently burned or not), wtr (standing 
water present or absent), seas (wet or dry season), hy (hyaena density low, medium or high), vlg (distance to nearest village), bndry 
(distance to park boundary).  Models were evaluated using AICc scores, and those with little empirical support (wi < 0.01) are not shown. 
  Wildebeest  Oribi  Zebra 
Model (detection function1, density predictors)  Rank  K  Δ AICc  wi  Rank  K  Δ AICc  wi  Rank  K  Δ AICc  wi 
Hz~yr+hab+ht+burn+wtr+seas+hy+vlg+bndry   1  15  0.0  1.000  2  16  1.8  0.230  2  16  2.9  0.19 
Hn~yr+hab+ht+burn+wtr+seas+hy+vlg+bndry   2  14  11.7  0.003  6  15  15.1  <0.001  1  15  0.0  0.79 
Hz~yr+hab+ht+seas+hy+vlg  3  12  47.8  <0.001          9  13  14.7  0.00 
Hn ~yr+hab+ht+seas+hy+vlg  4  11  59.6  <0.001          4  12  11.8  0.00 
Hz~yr+hab+seas+hy+vlg  5  10  85.4  <0.001          5  11  11.9  0.00 
Hz~yr+ht+seas+hy+vlg  6  11  95.0  <0.001                 
Hn ~yr+hab+seas+hy+vlg  7  9  97.1  <0.001          3  10  9.1  0.01 
Hn ~yr+ht+seas+hy+vlg  8  10  106.8  <0.001          8  11  14.0  0.00 
Hz~yr+seas+hy+vlg  9  9  123.0  <0.001          10  10  14.9  0.00 
Hz~yr+hab+ht+seas+hy+bndry  10  12  126.9  <0.001                 
Hz~yr+hab+ht+burn+wtr+hy+vlg+bndry          1  15  0.0  0.570         
Hz~yr+hab+ht+burn+wtr+hy+vlg          3  14  3.1  0.120         
Hz~yr+hab+burn+wtr+hy+vlg          4  12  4.1  0.070         
Hn~yr+hab+ht+burn+wtr+hy+vlg+bndry          5  14  13.3  0.001         
Hn~yr+hab+ht+burn+wtr+hy+vlg          7  13  16.4  <0.001         
Hn~yr+hab+burn+wtr+hy+vlg          8  11  17.4  <0.001         
Hz~yr+hab+wtr+hy+vlg          9  11  23.9  <0.001         
Hz~yr+hab+burn+wtr+hy+bndry          10  12  25.6  <0.001         
Hn~yr+seas+hy+vlg                  6  9  12.0  0.00 
Hn~yr+hab+seas+hy+bndry                  7  10  12.3  0.00 
1: Hz = Hazard function, ݌̂ሺݔሻ ൌ 1 െ ݁ିሺೣ഑ሻషഁ      Hn = halfnormal function, ݌̂ሺݔሻ ൌ √ଶఙ√గ ݁
ሺି ೣమమ഑మሻ
28 
 
 
Figure 2. 1  Greater Liuwa Ecosystem, Zambia showing the study area, 
transect surveys, human settlements, and the general wildebeest 
migration route. 
29 
 
 
 
 
Figure 2. 2 Ecological and anthropogenic effects on wildebeest density in LPNP. Effects 
predicted from a best supported model of count data from transect surveys. For 
categorical predictors, bars show least‐squares means (holding all other effects at their 
mean) with standard errors.  For the continuous predictors ‘distance to nearest village’ 
and ‘distance to the park boundary’ lines show predicted relationships (holding all other 
effects at their mean) and 95% confidence limits, with the frequency distribution of 
observed distances to the right.    
30 
 
 
 
 
Figure 2. 3 Ecological and anthropogenic effects on oribi in LPNP.  Effects predicted from 
the full model of count data from transect surveys, which was within 2 AIC scores of the 
best supported model.  For categorical predictors, bars show least‐squares means 
(holding all other effects at their mean) with standard errors.  For the continuous 
predictors ‘distance to nearest village’ and ‘distance to the park boundary’ lines show 
predicted relationships (holding all other effects at their mean) and 95% confidence 
limits, with the frequency distribution of observed distances to the right. 
31 
 
 
 
 
Figure 2. 4 Ecological and anthropogenic effects on zebra density in LPNP.  Effects 
predicted from a best‐supported model of count data from transect surveys.  For 
categorical predictors, bars show least‐squares means (holding all other effects at their 
mean) with standard errors.  For the continuous predictors ‘distance to nearest village’ 
and ‘distance to the park boundary’ lines show predicted relationships (holding all other 
effects at their mean) and 95% confidence limits, with the frequency distribution of 
observed distances to the right.  
   
32 
 
 
 
Literature Cited 
 
 
African Parks Network. (2009) Landuse Plan for Liuwa Plain National Park.  African Parks 
Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network. (2011) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2011. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network. (2013) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2013. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
Arsenault, R. & Owen‐Smith, N. (2011) Competition and coexistence among short‐grass 
grazers in the Hluhluwe‐iMfolozi Park, South Africa. Canadian Journal of Zoology, 
89, 900–907. 
 
Barnier, F., Marion, V., Patrick, D., Chamaillé‐Jammes, S., Barre, P., Andrew J. Loveridge, 
A.J., David W. Macdonald, D.W., Hervé Fritz, H. (2014) Diet quality in a wild 
grazer declines under the threat of an ambush predator. Proceedings of the 
Royal Society of London B: Biological sciences, 281(1785). 
 
Bell, R.H. V. (1971) A Grazing Ecosystem in the Serengeti. Scientific American, 225, 86–
93. 
 
Berger, J. (2004) The Last Mile: How to Sustain Long‐Distance Migration in Mammals. 
Conservation Biology, 18, 320–331. 
 
Bhola, N., Ogutu, J. O., Piepho, H. P., Said, M. Y., Reid, R. S., Hobbs, N. T., & Olff, H. 
(2012) Comparative changes in density and demography of large herbivores in 
the Masai Mara Reserve and its surrounding human‐dominated pastoral ranches 
in Kenya. Biodiversity and Conservation, 21, 1509–1530. 
 
Bolger, D.T., Newmark, W.D., Morrison, T.A., & Doak, D.F. (2008) The need for 
integrative approaches to understand and conserve migratory ungulates. 
Ecology Letters, 11, 63–77. 
 
Brashares, J.S. & Arcese, P. (2002) Role of forage, habitat and predation in the 
behavioural plasticity of a small African antelope. Journal of Animal Ecology, 71, 
626–638. 
 
Brown, J.S., Laundre, J.W. & Gurung, M. (1999) The ecology of fear: optimal foraging, 
game theory, and trophic interactions. Journal of Mammalogy, 80, 385 – 399. 
33 
 
 
 
 
Buckland, S.T., Anderson, D.R., Burnham, K.P., Laake, J.L., Borchers, D.L., Thomas, L. 
(2001) Introduction to distance sampling: Estimating abundance of biological 
populations. Oxford University Press. 
 
Chandler, R. (2015) Distance sampling analysis in unmarked. In Vienna, Austria: R 
Foundation for Statistical Computing, pp. 1–8.  
 
Creel, S. & Creel, N.M. (2002) The African wild dog: behaviour, ecology, and 
conservation, Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. 
 
Creel, S., Winnie Jr, J., Maxwell, B., Hamlin, K., & Creel, M. (2005) Elk alter habitat 
selection as an antipredator response to wolves. Ecology, 86, 3387–3397. 
 
Creel, S. & Christianson, D. (2008) Relationships between direct predation and risk 
effects. Trends in Ecology and Evolution, 23, 194–201. 
 
Environmental Systems Research Institute Inc. (2013) ArcGIS 10.2. Redlands, CA, USA 
Estes, J. a, Terborgh, J., Brashares, J.S., Power, M.E., Berger, J., Bond, W.J., Carpenter, 
S.R., Essington, T.E., Holt, R.D., Jackson, J.B.C., Marquis, R.J., Oksanen, L., 
Oksanen, T., Paine, R.T., Pikitch, E.K., Ripple, W.J., Sandin, S. a, Scheffer, M., 
Schoener, T.W., Shurin, J.B., Sinclair, A.R.E., Soulé, M.E., Virtanen, R., Wardle, 
D.A. (2011) Trophic downgrading of planet Earth. Science, 333, 301–306. 
 
Fewster, R.M., Buckland, S.T., Burnham, K.P., Borchers, D.L., Jupp, P.E., Laake, J.L., 
Thomas, L. (2009) Estimating the encounter rate variance in distance sampling. 
Biometrics 65, 225–236. 
 
Frank, D.A. & Groffman, P.M. (1998) Ungulate vs . landscape control of soil C and N 
processes in grasslands of Yellowstone National Park?. Ecology, 79, 2229–2241. 
 
Fryxell, J.M., Greever, J. & Sinclair, A.R.E. (1988) Why are migratory ungulates so 
abundant ? American Naturalist, 131, 781–798. 
 
Fryxell, J.M., Wilmshurst, J.F. & Sinclair, A. R.E. (2004) Predictive models of movement 
by serengeti grazers. Ecology, 85, 2429–2435. 
 
Grant, J., Hopcraft, C., Sinclair, A.R.E., Packer, C. (2005) Planning for success: Serengeti 
lions seek prey accessibility rather than abundance. Journal of Animal Ecology, 
74, 559–566. 
Hebblewhite, M. & Merrill, E.H. (2007) Multiscale wolf predation risk for elk: Does 
migration reduce risk? Oecologia, 152, 377–387. 
34 
 
 
 
Hewison, A. J., Vincent, J. P., Joachim, J., Angibault, J. M., Cargnelutti, B., Cibien, C. 
(2001) The effects of woodland fragmentation and human activity on roe deer 
distribution in agricultural landscapes. Canadian Journal of Zoology, 79, 679–689. 
 
Hilborn, R., Arcese, P., Borner, M., Hando, J., Hopcraft, G., Loibooki, M., Mduma, S., & 
Sinclair, A.R.E. (2006) Effective enforcement in a conservation area. Science, 314, 
1266.  
 
Hobbs, N. T., Galvin, K. A., Stokes, C. J., Lackett, J. M., Ash, A. J., Boone, R. B., Reid, R.S., 
& Thornton, P. K. (2008) Fragmentation of rangelands: Implications for humans, 
animals, and landscapes. Global Environmental Change, 18, 776–785. 
 
Holdo, R.M., Holt, R.D. & Fryxell, J.M. (2009) Opposing rainfall and plant nutritional 
gradients best explain the wildebeest migration in the Serengeti. American 
Naturalist, 173, 431–445. 
 
Kauffman, M.J., Varley, N., Smith, D.W., Stahler, D.R., MacNulty, D.R., Boyce, M.S. (2007) 
Landscape heterogeneity shapes predation in a newly restored predator‐prey 
system. Ecology letters, 10, 690–700. 
 
Kiffner, C., Stoner, C. & Caro, T. (2013) Edge effects and large mammal distributions in a 
national park. Animal Conservation, 16, 97–107. 
 
Klop, E., Van Goethem, J. & De Iongh, H.H. (2007) Resource selection by grazing 
herbivores on post‐fire regrowth in a West African woodland savanna. Wildlife 
Research, 34, 77–83. 
 
Kruuk, H. (1972) The spotted hyaena: a study of predtion and social behaviour., Chicago: 
Chicago University Press, Chicago, Illinois, USA. 
 
Liley, S. & Creel, S. (2008) What best explains vigilance in elk: Characteristics of prey, 
predators, or the environment? Behavioural Ecology, 19, 245–254. 
 
Macandza, V. A., Owen‐Smith, N. & Cain, J.W. (2012) Dynamic spatial partitioning and 
coexistence among tall grass grazers in an African savanna. Oikos, 121, 891–898. 
 
McNaughton, S.J. (1976) Serengeti migratory wildebeest: facilitation of energy flow by 
grazing. Science, 191, 92–94. 
 
McNaughton, S.J. (1985) Ecology of a Grazing Ecosystem : the Serengeti. Ecological 
Monographs, 55, 260–294.  
 
35 
 
 
 
McNaughton, S.J. (1988) Mineral nutrition and spatial concentrations of African 
ungulates. Nature, 334, 343–345. 
 
Mduma, S.A.R. & Sinclair, A.R.E. (1994) The function of habitat selection by oribi in 
Serengeti, Tanzania. African Journal of Ecology, 32, 16–29. 
 
Mills, M.G.L., Juritz, J.M. & Zucchini, W. (2001) Estimating the size of spotted hyaena 
(Crocuta crocuta) populations through playback recordings allowing for non‐
response. Animal Conservation, 4, 335–343. 
 
Ogutu, J.O., Piepho, H.P., Reid, R.S., Rainy, M.E., Kruska, R.L., Worden, J.S., Nyabenge, 
M., Hobbs, N.T. (2010) Large herbivore responses to water and settlements in 
savannas. Ecological Monographs, 80, 241–266. 
 
Owen‐Smith, N. & Novellie, P. (1982) What should a clever ungulate eat? American 
Naturalist, 119, 151–178. 
 
Owen‐Smith, N. & Ogutu, J.O. (2012) Changing rainfall and obstructed movements: 
Impact on African ungulates. In Brodie, J.F, Post, E.S. & Doak, D.F. eds. Wildlife 
Conservation in a Changing Climate. Chicago: University of Chicago Press. 
 
Pienaar, U. de V. (1969) Predator‐prey relationships amongst the larger mammals of the 
Kruger National Park. Koedoe, 12, 108–176. 
 
Royle, J.A., Dawson, D.K. & Bates, S. (2004) Modeling abundance effects in distance 
sampling. Ecology, 85, 1591–1597. 
 
Schaller, G. (1972) The Serengeti lion.  study of predator‐prey relations, Chicago: 
University of Chicago Press. 
 
Schuette, P., Creel, S. & Christianson, D. (2013) Coexistence of African lions, livestock, 
and people in a landscape with variable human land use and seasonal 
movements. Biological Conservation, 157, 148–154. 
 
Sinclair, A.R.E. & Norton‐Griffiths, M. (1982) Does competition or facilitation regulate 
migrant ungulate populations in the Serengeti? A test of hypotheses. Oecologia, 
53, 364–369. 
 
Sinclair, A.R.E. (1985) Does Interspecific competition or predation shape the Afican 
ungulate community. The Journal of Animal Ecology, 54, 899–918. 
 
36 
 
 
 
Sinclair, A.R.E., Mduma, S.A., Hopcraft, J.G.C., Fryxell, J M., Hilborn, R.A.Y., & Thirgood, S. 
(2007) Long‐term ecosystem dynamics in the serengeti: Lessons for 
conservation. Conservation Biology, 21, 580–590. 
 
Thirgood, S., Mosser, A., Tham, S., Hopcraft, J.G.C., Mwangomo, E., Mlengeya, T., 
Kilewo, M., Fryxell, J., Sinclair, A.R.E., Borner, M. (2004) Can parks protect 
migratory ungulates? The case of the Serengeti wildebeest. Animal Conservation, 
7, 113–120. 
 
Voeten, M.M. & Prins, H.H.T. (1999) Resource partitioning between sympatric wild and 
domestic herbivores in the Tarangire region of Tanzania. Oecologia, 120, 287–
294. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., Milanzi, J., Nyirenda, M. (2014) Human encroachment into 
protected area networks in Zambia: implications for large carnivore 
conservation. Regional Environmental Change, 15, 415–429. 
 
Zuur, A.F., Leno, E.N., Walker, N.J., Saveliev, A.A., Smith, G.M. (2009) Mixed effects 
models and extensions in ecology with R, New York: Springer Science and 
Business Media. 
   
37 
 
 
 
CHAPTER THREE 
 
 
SPOTTED HYAENA SURVIVAL AND DENSITY IN A LION DEPLETED ECOSYSTEM: THE 
EFFECTS OF COMPETITION BETWEEN LARGE CARNIVORES IN AFRICAN SAVANNAHS 
 
 
Contribution of Authors and Co‐Authors 
 
 
Manuscript in Chapter 3 
Author: Jassiel M’soka 
 
Contributions: Conceived, developed, and implemented hypothesis and study design. 
Collected and analysed data. Wrote first draft and subsequent revisions of the 
manuscript. 
 
Co‐Author: Dr. Scott Creel 
 
Contributions: Helped develop hypothesis and study design. Provided funding and 
feedback on statistical analyses, presentation of findings, on all drafts of the manuscript.  
 
Co‐Author: Dr. Mathew S. Becker 
 
Contribution: Helped conceive hypothesis and develop study design. Helped with data 
collection. Provided funding and feedback on presentation of findings, and all drafts of 
the manuscript. 
 
Co‐Author: Egil Droge 
 
Contribution: Provided information on mapping and helped with data collection. 
Provided feedback on final draft of the manuscript.  
   
38 
 
 
 
Manuscript Information Page 
 
 
Jassiel M’soka, Scott Creel, Mathew S. Becker, and Egil Droge 
 
Status of Manuscript 
_X__ Prepared for submission to a peer‐reviewed journal 
____ Officially submitted to a peer‐review journal 
____ Accepted by a peer‐reviewed journal 
____ Published in a peer‐reviewed journal 
   
39 
 
 
 
Abstract 
 
 
Interspecific competition between large carnivores is not well understood due to 
the complexity of predator guild dynamics and the array of biological, environmental 
and human factors that affect each competing species. Therefore, much can be learned 
when a dominant species has been lost from an ecosystem’s large carnivore guild. In 
this study we estimate the survival of spotted hyaena from Zambia’s Liuwa Plain 
National Park, where the spotted hyaena’s main competitor, the African lion, was 
reduced to a single individual.  Using data from 233 individuals in five clans and capture–
recapture robust design models we estimate population size, density and trend for the 
Liuwa Plain spotted hyaena population from 2010 to 2013, estimate age‐ and sex‐
specific annual survival rates and test for the effect of settlements, prey density, 
competition with lions and hyaena clan size on the mean hyaena survival.  The average 
population size during the duration of study was 151.2 ± 5.9(SE) individuals. Population 
size fluctuated through time with the seasonal fluctuations of the main prey species, the 
blue wildebeest, in our study area. Mean annual survival across all age classes was 0.93 
(95%CI: 0.39 ‐ 0.99), with male individuals surviving at a slightly higher rate than female 
individuals. We found no detectable effects of variation in hyaena clan size, prey 
density, local variation in utilisation by lions, or proximity to people (and their livestock) 
on survival. These results suggest that the maintenance of native prey populations 
allows coexistence between humans and large carnivores in Africa. 
40 
 
 
 
Keywords: African  lion; Anthropogenic effects;  Intraguild competition; Survival; Robust 
design; Spotted hyaena. 
 
 
Introduction 
 
 
Large carnivores are extinction prone because they typically live at low density, 
require large areas with sufficient ecological integrity to provide adequate prey and are 
susceptible to conflict with encroaching human populations. Despite their low densities, 
top carnivores often have strong direct and indirect influences on ecosystem structure 
and function and provide economic and social benefits for the systems in which they 
reside (Estes et al., 2011; Terborgh, 2010). Competition has long been considered an 
important factor for large carnivore population dynamics, but the manner in which 
interspecific competition impacts these species are not well understood. This lack of 
knowledge is due to the ongoing declines of large carnivores, the loss of intact large 
carnivore guilds, the complexity of competitive relationships and how they can be 
impacted by biological, environmental and anthropogenic factors (Finke and Denno, 
2005; Polis and Holt, 1992). In light of rapid declines of carnivore populations across the 
globe, understanding how interspecific competition limits large carnivores is an 
important component for the management and conservation of these species 
(Palomares and Caro, 1999).   
The spotted hyaena (Crocuta crocuta; hereafter hyaena) is widely regarded as 
one of Africa’s most successful large carnivore, inhabiting diverse habitats, persisting in 
areas facing anthropogenic pressures and attaining high densities in areas with high 
41 
 
 
 
prey availability (Kruuk, 1972; Mills, 1990; Cardillo et al., 2004, Périquet et al., 2014; 
Bohm and Honer, 2015).  The hyaena’s importance to conservation efforts cannot be 
understated as it is often the last member of the African large carnivore guild to remain 
in an ecosystem after other species have been eliminated.   Within the diverse large 
predator guilds that typify savannah ecosystems in sub‐Saharan Africa, the dominant 
carnivore species, primarily the hyaena and African lion (Panthera leo), compete with 
each other and have strong limiting effects on the populations of subordinate 
competitors (e.g., African wild dogs, Lycaon pictus, and cheetahs, Acinonyx jubatus) 
(Creel and Creel 1996, 2002; Durant, 1998; Swanson et al., 2014).   
An array of factors are likely to affect the strength of competition between lions 
and hyaenas, including the density and composition of the prey base, the size of lion 
prides and hyaena clans, and anthropogenic factors that can affect the distribution, 
dynamics and behaviour of both species (Kruuk, 1972; Palomares and Caro, 1999; 
Kolowski and Holekamp, 2009; Schuette et al., 2013). However, disentangling the effects 
of interspecific competition between lion and hyaena has been difficult in ecosystems 
where both species occur (Watts and Holekamp, 2008). The densities of both species 
correlate positively with the availability of ungulate prey (Laurenson, 1995; Périquet et 
al., 2014) and they compete intensely due to overlap in diet and habitat selection (Creel 
and Creel, 1996; Périquet et al., 2014; Purchase, 2004). Lions are behaviourally 
dominant unless heavily outnumbered, and they frequently kill hyaenas and in a manner 
that can limit hyaena numbers (Creel et al., 2001; Kruuk, 1972; Palomares and Caro, 
42 
 
 
 
1999; Watts and Holekamp, 2009). Although hyaenas are highly effective hunters 
(Holekamp et al., 1997; Kruuk, 1972; Mills, 1990), lions also provide them with 
scavenging opportunities, so the net effect of lions on spotted hyaena demography 
includes both costs and benefits. 
It is generally expected that intensity of exploitative and interference 
competition should decrease as prey availability increases, but this expectation can be 
altered for large carnivores, where kleptoparasitism can greatly reduce the costs of 
obtaining carcasses even when prey are abundant (Creel and Creel, 1996). Although 
hyaenas have impressive adaptations to low prey availability (for example, hyaenas in 
the Ngorongoro Crater can move hundreds of kilometres to follow migratory prey: 
Höner et al., 2005), the local density and distribution of prey is expected to affect the 
survival of young, which cannot make long distance movements (Benoit‐Bird et al., 
2013). Prey size also affects competitive interactions between hyaenas and lions: 
ecosystems rich in large prey (> 200kg) favour lions, whereas ecosystems with medium 
sized prey (100 – 200kg) favour hyaenas (Hayward, 2006; Owen‐Smith and Mills, 2008).  
In hyaenas and other large carnivores, group size has a strong effect on the 
outcome of interference competition (Creel and Creel, 1996, 2002; Fanshawe and 
FitzGibbon, 1993; Palomares and Caro, 1999), and thus on survival (Holekamp et al., 
2012; Watts & Holekamp, 2009). Large hyaena clans are more effective in food 
acquisition than smaller clans (Kruuk, 1972; Schaller, 1972), and clan size has a positive 
effect on cub survival (Watts and Holekamp, 2009).  Nonetheless, kills made by bigger 
43 
 
 
 
clans are attended by more individuals, which reduces the provisioning  of food by lower 
ranking females to their cubs (Frank, 1986; Kolowski et al., 2007), so the benefits of 
large clan size are not apportioned equally to all individuals, as is true for other social 
carnivores (e.g., African wild dogs: Creel and Creel, 2015).  
Conflict with people living on the boundaries of protected areas is a major cause 
of mortality of large carnivores, even in protected areas (Balme et al., 2009; Woodroffe, 
1998), and is known to affect their demography and dynamics. Human activities affect 
survival of large carnivores most obviously through direct killing (Becker et al., 2013; 
Rosenblatt et al., 2014; Watson et al., 2013), but also by reducing habitat quality and 
prey availability (Ripple et al., 2015; Watson et al., 2014), and by constraining space 
utilisation and activity patterns (Boydston et al., 2003; Kolowski and Holekamp, 2009; 
Kolowski et al., 2007; Schuette et al., 2013). Carnivores residing close to human 
settlements are expected to experience stronger anthropogenic effects than those 
inhabiting the interior of protected areas.  For example, hyaenas close to human activity 
in the Maasai Mara National Reserve spent far less time attending to cubs at the den, 
when compared to hyaena clans further from human activity in the same ecosystem 
(Kolowski et al., 2007).  
As densities for both species are tightly linked to ungulate densities, few 
ecosystems provide information on the performance of either species when the other is 
absent or rare.  During prolonged war in neighbouring Angola, western Zambia’s Greater 
Liuwa Ecosystem (GLE), centred on Liuwa Plain National Park (LPNP) experienced 
44 
 
 
 
substantial human induced reductions of wildlife populations, including the near‐
complete extirpation of lions.  As a consequence, hyaenas are the dominant large 
carnivore in the ecosystem, which now holds 5 lions and >150 hyaenas (see Results). 
Here, we used intensive photographic monitoring and robust design capture‐recapture 
models to assess the population density and survival of spotted hyaenas in Liuwa Plains 
National Park, where their main competitor the lion is found at very low densities.  
Juxtaposed with prior studies in ecosystems with typical lion densities, our results help 
to understand interactions between the two dominant predators in African savannah 
ecosystems.  More broadly, this analysis provides the first methodologically and 
statistically rigorous estimates of hyaena density in this ecosystem, and to evaluate the 
effects of a broad range of ecological and anthropogenic effects on survival.   
 
Materials and Methods 
 
 
Study Area 
 
The Greater Liuwa Ecosystem (GLE) is located in western Zambia and is 
comprised of Liuwa Plains National Park (LPNP) and the Upper West Zambezi Game 
Management Area (UWZGMA).  The LPNP covers 3660 km2 of seasonally flooded 
grassland with isolated patches of open broad‐leafed woodlands. The GLE experiences 
extensive rains and flooding during the wet season (Nov–Apr) and isolated seasonal and 
permanent water sources remain during the dry season (May – Oct).   
45 
 
 
 
Declared a National Park in 1972, LPNP has been a conservation area since the 
1880s, when it was originally declared by the Lozi King, the Litunga, and used as a royal 
hunting ground.  Following park designation, settlements were still permitted and the 
human population within LPNP numbered approximately 10 000 people during this 
study (APN, 2009a).  The GLE currently holds one of the largest remaining wildebeest 
(Connochaetes taurinus taurinus) populations in Africa at an estimated 46 000 animals, 
which move seasonally between the southern portion of LPNP in the rains and the 
UWZGMA and northern LPNP during the dry season (APN, 2013). It also contains an 
unknown but large number of oribi (Ourebia ourebi) and approximately 9000 migratory 
zebra (Equus burchelli) whose movement pathways are poorly understood, as well as 
smaller numbers of red lechwe (Kobus leche leche), tsessebe (Damaliscus lunatus 
lunatus), reedbuck (Redunca arundium), common duiker (Sylvicapra grimmia), and 
eland (Tragelaphus oryx) as potential prey species (APN, 2009b, 2011, 2013).   
Due to depletion by poaching and conflict, the GLE carnivore guild is unusual 
because of its relative lack of lions and dominance of spotted hyaena.  By 2003 the lion 
population was reduced to a single lioness, with subsequent reintroductions of two 
males and two females in 2009 and 2011, respectively, so that the park held 3‐5 adult 
lions in one pride during this study.  Small, recovering populations of wild dogs (1‐2 
packs of 15‐22 dogs total during this study) and cheetahs (17 known individuals) were 
also present. Concurrent studies of prey selection by all large carnivores in LPNP (N = 
517 kills) indicated that wildebeest are the primary prey for all carnivores in LPNP, 
46 
 
 
 
although oribi are also an important prey species for cheetahs and wild dogs, but not 
lions or hyaenas. Zebras were very rarely killed and only by lions and hyaenas.  While 
hyaenas were present throughout the GLE, we confined our investigations to an 
approximately 1200 km2 intensive study area in the southern portion of LPNP, which 
held the majority of the park’s hyaena population and fully contained the territories of 
five clans (Fig. 3.1).   
 
Study Design 
 
Our basic study design used restricted stratified random sampling to collect 
observations of individually‐recognized hyaenas on a 1200 km2 study area.  These 
observations yielded a record of monthly detection/non‐detection for 233 individuals 
over a period of 38 months from October 2010 to November 2013.  We used these 
detection histories to fit robust design capture‐recapture models, providing estimates of 
population size and annual survival and testing how survival was affected by a set of 
demographic, ecological and anthropogenic factors. 
 
Anesthesia and Radio‐collaring  
 
Because hyaena clans are highly social (Kruuk, 1972) and radio‐collars strongly 
facilitate intensive capture‐recapture studies for social carnivores (Rosenblatt et al., 
2014), we equipped 20 female and 3 male adult hyaenas from 5 clans with VHF (15) and 
GPS (8) radio collars (Telonics, Telemetry Solutions and Advanced Telemetry Solutions).  
Because hyaena societies are strongly matriarchal, we focused our collaring effort on 
47 
 
 
 
females, who provide better monitoring of uncollared clan‐mates. We typically 
maintained collars on at least three adult female in each clan throughout the study.  
Anaesthetics were remotely administered via a Dan‐Inject JM rifle and consisted of a 
mixture of Tiletamine/Zolazepam (Zoletil, Virbac, South Africa) and Medetomidine 
(Domitor, Kyron Laboratories/Pfizer Animal Health, South Africa), reversed with 
Atipamezole (Antisedan, Novartis Animal Health, South Africa) (Kock et al., 2006). 
During immobilization, the animals’ eyes were protected with a cloth, vital signs were 
monitored, and dart injection sites were treated with topical antibiotics. All 
immobilization procedures were conducted with permission, following animal welfare 
standards and protocols required by the Zambia Department of Veterinary and Livestock 
Services and the Zambia Wildlife Authority. 
 
Observations of Recognized Individuals 
 
We employed restricted stratified random sampling to ensure an unbiased 
distribution of observation effort amongst the respective clans.  We randomly selected 
the order in which clans were observed, and within each clan we randomized the order 
of search for collared individuals. We typically observed one clan per day, and all clans 
were sampled before beginning a new randomized sample.  This procedure also allowed 
for unbiased estimates of home range sizes.   When searching for collars or observing a 
collared animal, we recorded the identity of all hyaenas that we encountered, including 
the location (using GPS), group size, sex, habitat type and activity.  We regularly visited 
communal dens in the clan to assess reproduction and to record the identities of all 
48 
 
 
 
individuals present. We attempted to photograph both sides of all individuals at all 
sightings to increase the reliability of individual identification from spot patterns and 
markings. During the 4 years of study we used > 25 000 such photos to develop a 
photographic identification file that included 233 recognized individual hyaenas in 5 
clans (Fig. 3.2). Clan membership was determined through association and behaviour 
and was typically unambiguous (Kruuk, 1972). Sex determination was accomplished 
through differences in body outline (Frank, 1986), reproductive status, and from the 
third month onwards using the shape of the phallic glans (Frank et al., 1990).  
 
Estimating Hyaena Home Range 
 
From the observations described above, we obtained 4405 locations from 
hyaenas in the five focal clans. The size of each clan’s home range and core area were 
determined using the 90% isopleth and 70% isopleth from a kernel utilisation 
distribution, respectively, created using the fixed Gaussian Kernel Density Estimate 
(KDE) function in Geospatial Modelling Environment (GME; Beyer, 2012). Kernel 
bandwidth was determined by least squares cross‐validation (LSCV) (Gitzen et al., 2006).  
We used these home ranges to determine the total area occupied by the five focal clans, 
and used this total area in conjunction with estimated population size to produce an 
upper bound on population density.    
   
49 
 
 
 
Evaluating Ecological and Anthropogenic  
Factors Affecting Hyaena Survival 
 
From studies of hyaenas in other ecosystems and our knowledge of this system 
we hypothesized that survival may be affected by hyaena age class and sex, competition 
with lions, prey density, and proximity to human settlements. 
 
Competition with Lions 
 
We hypothesized that hyaena survival would be lower in areas of higher lion use.  
We intensively monitored the single GLE pride using VHF and GPS radio‐collars.  These 
lions occupied  our focal study area when migratory wildebeest and zebra were present 
at high densities (From mid‐October to mid‐July) and moved north‐east outside the 
main study area following migratory prey from mid‐July to mid‐October, making 
occasional forays back into the main study area.  
Using 5697 GPS and VHF lion locations we created a kernel utilisation 
distribution in the same manner as for hyaenas, and rasterized this distribution (cell 
size: 100 x 100 m) so the value of each pixel of the raster map represented the 
likelihood of encountering a lion within that cell. We used the 90th percentile of the 
distribution of lion daily movement distances as the bandwidth for this utilisation 
distribution so that it had relatively strong smoothing, and thus our inferences about 
differences between locations in lion use were conservative. We used the “Isectpolyrst” 
tool in GME (Beyer, 2012) to intersect the lion raster with the 70% isopleth ‘core’ area 
50 
 
 
 
for each of the hyaena clans, providing a quantitative measure of variation among 
hyaena clan territories in the intensity of use by lions (Fig. 3.1).  
 
Prey Density 
 
Prey density was determined from distance sampling models fit to data from 
systematic line transects located in eight survey quadrats distributed evenly across the 
study area (Fig. 3.1). Detailed methods and results for these data are presented 
elsewhere (M’soka et al., in review), but briefly, each quadrat was 8 km x 8 km with two 
transect lines running east‐west at 2 km and 6 km along the north‐south axis, for a total 
of 128 km of transects that we surveyed 10 times from 2010 to 2013.  Of these 
transects, 83 km fell within the territories of the 5 hyaena clans (Fig. 3.1). Because 
wildebeest comprised 92% (CI: 85% ‐ 96%) of 100 observed hyaena kills, and were by far 
the most common ungulates in the study area (with estimated densities ~4X higher than 
oribi, the next most common species: M’soka et al., in review), we restricted our 
analysis of prey availability to wildebeest.  We estimated wildebeest density (corrected 
for detection probability) for each clan’s home range using the distance‐sampling model 
that was best‐supported by AIC scores.  This model included effects of vegetation type, 
grass height, the presence of water and burned areas, season, local hyaena density, 
distance to the park boundary and distance to the nearest village (M’soka et al., in 
review). 
   
51 
 
 
 
Proximity to Human Settlements 
 
We quantified the effect of human settlements on hyaena survival by calculating 
the distance from the geometric centre (or ‘centroid’) of each clan’s home range to the 
nearest village, hypothesizing that hyaenas closer to settlements are likely to have 
higher mortality due to conflict with humans and livestock. Centroid locations were 
calculated in ArcGIS 10.2.2 (ESRI, Redlands, California, USA) using the locations of all 
females in a clan, each weighted by the number of hyaenas observed at that location.  
We used data only for females because occasional extra‐territorial forays by males 
include locations that are rarely (if ever) used by most individuals in the same clan. We 
then used ArcGIS 10.2.2 (ESRI, Redlands, California, USA) to determine the distance 
from each centroid to the nearest village, which were mapped systematically from the 
air. These distances ranged from 4.2 km to 13.8 km. 
 
Estimating Hyaena Survival 
 
With the methods described above, we used the monthly detection histories of 
233 individually identified hyaenas in a robust design capture‐recapture analysis.  We 
used the robust design model to estimate population size and annual survival rates 
while accounting for imperfect detection, and to test the demographic, ecological and 
anthropogenic factors affecting survival.  The robust design estimates population size 
within ‘primary’ periods for which the population is assumed to be demographically 
closed (by analysis of secondary periods nested within primary periods), and survival 
rates by comparisons across the intervals between primary periods.   We compiled 
52 
 
 
 
monthly detections for each hyaena over the study period from October 2010 to 
November 2013.    We partitioned this study period of 38 months into a set of seven 
primary periods for which demographic closure was reasonably approximated and field 
effort was high, separated by periods considered demographically open (during which  
field effort was lower) to allow estimation of survival rates.  Closed primary periods 
were Oct ‐ Dec 2010, Apr ‐ Jul 2011, Oct 2011 ‐ Jan 2012, May ‐ Jul 2012, Oct 2012 ‐ Jan 
2013, Apr ‐ Jul 2013, and Oct ‐ Nov 2013.  The intervening six open periods were Jan ‐ 
Mar 2011, Aug ‐ Sep 2011, Feb ‐ Apr 2012, Aug ‐ Sep 2012, Feb ‐ Mar 2013, and Aug ‐ 
Sep 2013.  Small differences between years in the timing of open and closed periods 
reflected variation in the timing of intensive efforts to locate hyaenas in the radio‐
collared clans. 
We fit robust design models (Kendall et al., 1995; Kendall and Nichols, 1995; 
Kendall et al., 1997) to these data using the RMark package (Laake, 2013) in R (R Core 
Team, 2014).   Our original intent was to use Akaike’s Information Criterion corrected 
for small sample size and extrabinomial variation (QAICc) to compare a set of a priori 
models, but this approach could not be implemented because some parameters could 
not be estimated in some of the a priori models.  Consequently, we used a sequential 
model‐fitting process to obtain QAICc scores for a set of models that yielded precise 
estimates of population size and annual survival, and allowed tests of the factors 
affecting survival. We adjusted for extrabinomial variation by estimating median c ̂ using 
a Cormack‐Jolly‐Seber model in Program Mark (White and Burnham, 1999) with our 
53 
 
 
 
dataset collapsed to primary occasions, as recommended by Laake (2015). This analysis 
showed that over dispersion was minor in these data (median c ̂ = 1.4). In our first step, 
we determined the best‐supported parameterization of temporary emigration, defined 
as γ' (the probability of remaining unavailable) and γ'' (the probability of becoming 
unavailable). Because hyaenas in some ecosystems are known to leave their typical 
home ranges for extended periods when following migratory prey (Kruuk, 1972; Hofer 
and East, 1995) we assumed that the likelihood that an individual would be present and 
available for detection each primary period was affected by a Markovian process of 
temporary emigration. QAICc model selection between robust design models varying 
only by Markovian and no‐movement temporary emigration indicated higher support 
for Markovian models. In our second step, we determined that models allowing 
detection probability (p) to vary within and between primary periods consistently 
received more support than otherwise‐identical models that held p constant or only 
considered differences between primary periods. Finally, we combined these models of 
detection probability and Markovian temporary emigration with nine candidate models 
of ecological and anthropogenic effects on survival, shown in Table 3.1. We annualized 
the survival estimates from these models using the time.intervals() function in RMark, 
and used model‐averaging to estimate anthropogenic and ecological effects on survival, 
using the model.avg() and model.sel() functions of the MuMIn package.   
Not all of the above models could be fit to data partitioned by sex and age‐
classes, so we fit a final model to estimate mean annual survival for each sex in each of 
54 
 
 
 
five age classes (young cubs, old cubs, sub adults, adults and old adults). For this model, 
p ̂, ߛො′  and ߛො′′ were modelled as described above. 
 
Estimating Population Size and Density 
 
Estimates of population size were obtained from the top ecological model, which 
had the effects of distance to human settlements. For comparison to other estimates of 
hyaena population density, we converted population size to population density in two 
ways.  For comparison to estimates that include unused locations within a broad area 
(e.g. from call‐up surveys or spoor counts), we divided the population estimate by the 
area of our focal study site (1200 km2).  For comparison to more localized estimates (e.g. 
from intensive study of radio‐collared clans), we divided the average population 
estimate by the area known to have been used by these hyaenas (291.1 km2).  
 
Results and Discussion 
 
 
Our robust design (ecological) models yielded precise estimates of population 
size and survival rates, largely because the intensity of sampling was high enough that 
few individuals went undetected (mean f0 = 0.44, upper 95% CL = 1.52) and monthly 
detection probabilities were estimated to be high (݌̂)  = 0.51, range = 0.33 to 0.71).  
Model‐averaged estimates of Markovian temporary emigration were ߛො′′ = 0.13 (95% CI: 
0.09 – 0.19) and ߛො′ = 0.75 (95% CI: 0.71 – 0.78).    While the parameters just described 
were not of direct interest, they allowed statistically and methodologically rigorous 
estimates of population size and survival. These results also indicate that the excellent 
55 
 
 
 
visibility of this population and intensive monitoring combined to allow detection of 
most individuals over the study period. 
 
Hyaena Population Size and Density  
 
Averaged across the seven primary periods, we observed 136.4 individuals in 
each primary session and estimated an average population size of 151.2±5.9 (SE) 
individuals. We estimated a minimum density of 0.13 hyaenas/km2 and maximum 
density of 0.52 hyaenas/km2.   For comparison, Périquet et al. (2014) comprehensively 
reviewed estimates of hyaena density and reported values ranging from 0.005 to 1.8 
individuals/km2 (mean = 0.39±0.10 individuals/km2). While the density of hyaenas in 
LPNP is not comparable to the >1 individual/km2 that has been reported for some prey‐
rich systems (e.g. Serengeti NP: Kruuk, 1972), our density estimates indicates a healthy 
and stable population. 
Our estimates indicate that the Liuwa hyaena population is stable or slightly 
increasing over the duration of the study period (Fig. 3.3). After the first primary period 
there is an apparent seasonal pattern in hyaena abundance (see below for discussion of 
short term patterns). There is an increase in the Liuwa hyaena population after the first 
primary period (Oct‐Dec 2010), but this increase is largely due to the number of known 
individuals increasing after the first primary period.  For example, in one clan (Mutata) 
only 8 individuals were detected in the first primary period and increased to between 29 
and 40 individuals detected in subsequent periods.  Because we did not estimate 
detection independently for each clan in each period, we believe that detection for this 
56 
 
 
 
clan was overestimated in the first primary period, so that the size of this clan (and thus 
total population size) was underestimated.  Although population size did not trend 
systematically upward or downward over the long‐term, the population estimates over 
the 6 primary periods (excluding the first primary period, for reasons just explained) 
fluctuated systematically with the estimates of the Oct – Jan periods generally higher 
than the estimates of the May – Jul periods (Fig. 3.3). This pattern, is probably due to 
the migratory nature of the prey species in this ecosystem, with wildebeest being locally 
more abundant in the wet season (Nov‐Apr) than the dry season (May‐Oct) (M’soka et 
al. in review). Migratory prey movements drive temporary immigration in other hyaena 
populations (Hofer and East, 1993a, 1993b), and provide a logical explanation for this 
observed pattern in the size of the Liuwa hyaena population. This is further supported 
by the proportional change in population size between primary periods loosely 
matching our of estimates of ߛො′ and ߛො′′, further suggesting that temporary immigration 
driven by prey availability plays a role in the dynamics of this hyaena population, as 
elsewhere (Hofer and East, 1993b; Höner et al., 2005).   
 
Prey Density and Hyaena Density in LPNP 
 
Prior research has established that hyaena density is positively correlated with 
prey density (Hayward, 2006; Höner et al., 2005). Périquet et al. (2014) used data from 
20 studies to describe this relationship quantitatively as  
log (hyaena density) =−4.11+0.97 × log (prey biomass) 
57 
 
 
 
Wildebeest were by far the most common ungulates in the study area, with a 
density that ranged from 60.8 ± 2.34 (SE) individuals/km2 to 11.3 ± 0.67 individuals/km2 
in the wet and dry season respectively (M’soka et al., in review). With this prey base, 
LPNP hyaena predation (N = 100 observed kills) focused primarily on wildebeest (92% of 
observed kills), and particularly on adult wildebeest (89%).  For the ungulate prey 
community of LPNP (with estimated mean prey mass = 180 kg) the relationship 
described by Périquet et al. (2014) predicts a hyaena density of 0.17 individuals/km2 
based on dry season prey densities, and 0.88 individuals/km2 based on wet season prey 
densities.   Our estimates of hyaena density in LPNP are comparable to mean of these 
two seasonal estimates, suggesting that the prey base of LPNP supports the hyaena 
population that would be expected on the basis of data from other protected areas. 
 
Clan Size and Home Range Size 
 
Mean clan size in LPNP during the study period was 48.6 hyaenas. Though 
somewhat smaller than the clan sizes supported by the ungulate migration across the 
Serengeti, Ngorongoro and Mara populations, LPNP clans tend to be larger than 
comparably‐sized parks in Southern Africa, and larger than the mean clan size of 
30.84±7.39 reported by Périquet et al. (2014). Hyaena home range sizes ranged from 
52.2 km2 to 102.4 km2, tending to be smaller than the mean of 178±79.19 km2 from 15 
other studies (Périquet et al., 2014), but well within the reported range of 24.5 ‐ 1095 
km2. 
 
58 
 
 
 
Survival: Variation among Age‐Sex Classes 
 
On the basis of relatively high prey density and low levels of competition with 
lions, we hypothesized that hyaena survival would be high.  Supporting this hypothesis, 
estimated annual survival rates were high, and varied little across age‐sex classes (Fig. 
3.4).   Frank et al (1995), reported little variation in survival between sexes up to 24 
months old in the Mara in Kenya, however the small variation in estimated differences 
between the sexes in the adult age classes in our data is somewhat unusual (Clutton‐
Brock an Isvaran, 2007), but hyaenas are relatively monomorphic, have very low 
reproductive rates, and reproductive effort by females is offset by female dominance, all 
of which predict that survival should show less age‐sex variation in hyaenas than in most 
large carnivores. This could also be a reflection of our ability to track adult males beyond 
their natal clans after dispersal. Male dispersal hinders the estimation of survival rates in 
most ecosystems as fates of dispersed males are rarely known (Holekamp and Smale, 
1995). 
 
Ecological Effects on Survival 
 
Comparison of QAICc scores shows distributed support for models that include 
effects of clan size, prey density within the home range, proximity to people, and local 
competition with lions (Table 3.1).  However, as Fig. 3.5 shows, the confidence intervals 
for all of these effects overlap substantially with zero, suggesting that none of these 
variables had appreciable effects on the survival of hyaenas in LPNP. 
59 
 
 
 
The high survival rates we found for all age‐sex classes suggest that, if 
reproduction is typical, this hyaena population is probably stable or growing, supported 
by our estimates of population size. We could not detect any significant effects of 
proximity to people on hyaena survival, even though people are allowed to reside within 
the park with their livestock.  It is our reasoning that the negative effects of 
anthropogenic activities are ameliorated by the high density of prey and low levels of 
competition from lions in the study area. Studies in other African ecosystems have 
shown that hyaena survival and abundance are closely related to prey abundance (Hofer 
and East, 1993a; Kruuk, 1972; Watts and Holekamp, 2009).  Thus, the patterns observed 
in LPNP suggest that hyaenas can compensate for any negative effects of anthropogenic 
activities if prey density remains high and competition from lions is low.  More 
generally, this result confirms that finding ways to promote coexistence of people and 
livestock with ungulate prey is a strong determinant of the persistence of large 
carnivores in human dominated ecosystems (Schuette et al., 2013).  
We were not able to detect any effect of the Liuwa lion pride on hyaena survival 
(Fig. 3.5), most likely due to seasonal movements of lion or the small lion population in 
LPNP.  During the course of our study, lions consistently occupied  the study area when 
migratory wildebeest were present at high densities (From mid‐October to mid‐July) and 
moved north‐east outside the main study area following migratory prey from mid‐July 
to mid‐October, making occasional forays back into the main study area. It is possible 
that lions shift their range during this period not only to follow prey, but also to reduce 
60 
 
 
 
interference competition with spotted hyaenas during this time of reduced prey 
availability. However, this behaviour of lions has been reported in other ecosystems 
with migratory prey species (Schaller, 1972, Hanby et al, 1995). Temporal variation in 
prey availability may ameliorate the competitive interactions between hyaena and lion 
in this ecosystem, though this possibility must be evaluated with the recognition that a 
single lion pride occupied the study area, at a density lower than many other 
populations, so the effect of lions is expected to be weak. 
 
Conclusions 
 
 
Overall, our results show that the migratory wildebeest population that has 
recovered in LPNP over the last decade supports a healthy and stable hyaena population 
at the density that would be expected from studies elsewhere in Africa.  Survival is an 
important demographic component of population growth and for modelling ecological 
and anthropogenic risk to the viability of species. Annual survival is uniformly high for all 
age‐sex classes, with no detectable effects of variation in prey density, local variation in 
utilisation by lions, or proximity to people (and their livestock).   If recovery of the lion 
population continues (the resident pride has recently produced and raised cubs after 
males were translocated into the system), competitive effects on hyaenas and other 
carnivores may increase, and this possibility should be a focus for ongoing monitoring.  
With the relatively high availability of wildebeest as prey, hyaena survival was high and 
was not affected by proximity to villages, even though settlement are allowed within the 
61 
 
 
 
National Park itself. This is an encouraging pattern which suggests that, as elsewhere 
(Schuette et al., 2013), maintenance of native prey populations allows coexistence 
between humans and large carnivores in Africa. Despite being well studied and 
abundant on the African continent there are few reliable estimates of survival in this 
species. 
 
Acknowledgements 
 
 
We thank the Zambia Wildlife Authority, African Parks, and the Barotse Royal 
Establishment for their collaboration and permission to conduct this research.  Funding 
was provided by the WWF‐Netherlands, APN, National Science Foundation Animal 
Behaviour Program (IOS‐1145749), and Painted Dog Conservation Inc.  J. M’soka was 
supported by a Lee Schink Memorial Scholarship from the Wildlife Conservation 
Network. We thank A. Chinga, D. Hafey, D. Mutanga, B. Nickerson, M. Roesch, D. Smit 
and J. Tembo for fieldwork assistance. 
   
62 
 
 
 
Table 3. 1 QAICc scores for a set of model of ecological effects on annual survival rates 
of LPNP hyaenas. 
model   npar  QAICc  DeltaQAICc weight  QDeviance chat
S(~village)  21  405.8073 0 0.19567837  363.2726 1.4
S(~lion)  21  406.1798 0.3724429 0.16243061  363.645 1.4
S(~size)  21  406.2448 0.4374429 0.15723648  363.71 1.4
S(~prey)  21  406.271 0.4636429 0.15519012  363.7362 1.4
S(~size + village)  22  407.3718 1.5644508 0.08950075  362.7858 1.4
S(~lion + village)  22  407.7816 1.9742508 0.07291884  363.1956 1.4
S(~prey + village)  22  407.8447 2.0373365 0.07065466  363.2587 1.4
S(~prey + size)  22  408.2314 2.4241079 0.05823103  363.6454 1.4
S(~lion + size + 
village)  23  409.0767 3.2694141 0.03815914  362.4371 1.4
Village = distance to the nearest settlement, lion = probability of lion presence, size = 
clan size, prey = prey density 
   
63 
 
 
 
 
Figure 3. 1 Map showing the study area. The location of LPNP within Zambia is shown in 
the inset, with the location of the intensive study area within LPNP in solid black.  Within 
the main map, the 1200 km2 focal study area is shown by the outer dot‐dashed line, and 
contour lines represent the 70% and 90% isopleths of the 5 resident hyaena clans. Lion 
use of the area during the period July 2010 – November 2013 is shown by colour: the 
darker an area, the higher the probability of lion presence. Straight lines represent 
transects along which wildebeest density was monitored. Black triangles show the 
location of villages. 
   
64 
 
 
 
 
Figure 3. 2 Photographic identification showing the unique spots of the pelage of 
spotted hyaenas: three of the study hyaenas with right and left side photos used for 
identifying individual hyaenas in the field.  Hyaenas in this system typically allow 
vehicles to approach within a few meters without moving away, facilitating accurate 
identification. 
   
65 
 
 
 
 
Figure 3. 3 Liuwa hyaena population estimates from the robust design model with the 
probability of detection allowed to vary across primary and secondary sampling sessions 
from 2010 to 2013. 
 
 
Figure 3. 4 Estimated annual surival was above 0.90 for all age‐sex classes, with a very 
small and non‐significant tendency for males to survive better than females, and adults 
to survive better than younger age classes. 
66 
 
 
 
 
Figure 3. 5 Model‐average effects of ecological variables on annual survival rates of 
LPNP hyaenas. Variables were standardized as z‐scores so that effect sizes could be 
compared directly.  Point estimates and 95% confidence intervals are shown. 
   
67 
 
 
 
Literature Cited 
 
 
African Parks Network., 2009a. Landuse Plan for Liuwa Plain National Park.  African 
Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network., 2009b. Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2009. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network., 2011. Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2011. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network., 2013. Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2013. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
Balme, G.A., Slotow, R., and Hunter, L.T.B., 2009. Edge effects and the impact of non‐
protected areas in carnivore conservation: leopards in the Phinda‐Mkhuze 
complex, South Africa. Animal Conservation 13, 315–23. 
 
Becker, M., McRobb, R., Watson, F., Droge, E., Kanyembo, B., Murdoch, J., & Kakumbi, 
C., 2013. Evaluating wire‐snare poaching trends and the impacts of by‐catch on 
elephants and large carnivores. Biological Conservation 158, 26–36. 
 
Benoit‐Bird, K. J., Battaile, B. C., Heppell, S. A., Hoover, B., Irons, D., Jones, N., Kuletz, 
K.J., Nordstrom, C.A., Paredes, R., Suryan, R.M., Waluk, C.M., Trites, A. W., 2013. 
Prey patch patterns predict habitat use by top marine predators with diverse 
foraging strategies. PLoS ONE 8, e53348 
 
Beyer, H.L., 2012. Geospatial Modelling Environment (Version 0.7.3.0). 
http://www.spatialecology.com/gme. 
 
Bohm, T. & Höner, O.R., 2015. Crocuta. The IUCN Red List of Threatened Species. 
www.iucnredlist.org (27 July 2015). 
 
Boydston, E.E., Kapheim, K.M., Watts, H.E., Szykman, M., & Holekamp, K.E., 2003. 
Altered behaviour in spotted hyaenas associated with increased human activity. 
Animal Conservation 6, 207–219. 
 
Cardillo, M., Purvis, A., Sechrest, W., Gittleman, J.L., Bielby, J., & Mace, G.M., 2004. 
Human population density and extinction risk in the world’s carnivores. PLoS 
Biology 2, 909–914. 
68 
 
 
 
Clutton‐Brock, T. H., & Isvaran, K., 2007). Sex differences in ageing in natural populations 
of vertebrates. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 
274, 3097‐3104. 
 
Creel, S., and Creel, N.M., 1996. Limitation of African wild dogs by competition with 
larger carnivores. Conservation Biology 10, 526–38. 
 
Creel, S., and Creel, N.M., 2002. The African wild dog: behaviour, ecology, and 
conservation. Princeton University Press. 
 
Creel, S., and Creel, N.M., 2015. Opposing effects of group size on reproduction and 
survival in African wild dogs. Behavioural Ecology: arv100.  
 
Creel, S., Spong, G., and Creel, N.M., 2001. Interspecific competition and the population 
biology of extinction‐prone carnivores, in: Gittleman, J.L., Macdonald, D.W., 
Funk, S., and Wayne, R., (Eds.), Conservation of Carnivores. Cambridge University 
Press, 35–60. 
 
Durant, S.M., 1998. Competition refuges and coexistence: an example from Serengeti 
carnivores. Journal of Animal Ecology 67, 370–86. 
 
Environmental Systems Research Institute Inc. (2013) ArcGIS 10.2. Redlands, CA, USA 
 
Estes, J.A., and Goddard. J., 1967. Prey selection and hunting behaviour of the African 
wild dog. The Journal of Wildlife Management 31, 52–70. 
 
Estes, J. A, Terborgh, J., Brashares, J.S., Power, M.E., Berger, J., Bond, W.J., Carpenter, 
S.R., Essington, T.E., Holt, R.D., Jackson, J.B.C., Marquis, R.J., Oksanen, L., 
Oksanen, T., Paine, R.T., Pikitch, E.K., Ripple, W.J., Sandin, S. A, Scheffer, M., 
Schoener, T.W., Shurin, J.B., Sinclair, A.R.E., Soulé, M.E., Virtanen, R., Wardle, D. 
A., 2011. Trophic downgrading of planet Earth. Science (New York, N.Y.) 333, 
301–6. 
 
Fanshawe, J.H., and FitzGibbon, C.D., 1993. Factors influencing the hunting success of an 
African wild dog pack. Animal Behaviour 45, 479–90. 
 
Finke, D.L., & Denno, R.F., 2005. Predator diversity and the functioning of ecosystems: 
the role of intraguild predation in dampening trophic cascades. Ecology Letters 8, 
1299–1306. 
 
Frank, L.G., Glickman, S.E., and Powch, I., 1990. Sexual dimorphism in the spotted 
hyaena (Crocuta crocuta). Journal of Zoology 221, 308–13. 
69 
 
 
 
Frank, L. G., Holekamp, K. E., & Smale, L., 1995). Dominance, demography, and 
reproductive success of female spotted hyaenas. Serengeti II: dynamics, 
management, and conservation of an ecosystem, 364‐384. 
 
Frank, L.G., 1986. Social organization of the spotted hyaena (Crocuta crocuta). I. 
Demography. Animal Behaviour 34, 1500–1509. 
 
Frank, L. G., 1986. Social organization of the spotted hyaena Crocuta crocuta. II. 
Dominance and reproduction. Animal Behaviour 34, 1510‐1527. 
 
Gitzen, R.A., Millspaugh, J.J., & Kernohan, B.J., 2006. Bandwidth selection for fixed‐
kernel analysis of animal utilisation distributions. Journal of Wildlife 
Management 70, 1334–1344. 
 
Hanby, J. P., Bygott, J. D., & Packer, C., 1995. Ecology, demography and behaviour of 
lions in two contrasting habitats: Ngorongoro Crater and the Serengeti Plains. 
Serengeti II: dynamics, management, and conservation of an ecosystem. 
University of Chicago Press, Chicago, 315‐331. 
 
Hayward, M.W., 2006. Prey preferences of the spotted hyaena (Crocuta crocuta) and 
degree of dietary overlap with the lion (Panthera leo). Journal of Zoology 270, 
606–614. 
 
Hofer, H., & East, M.L., 1993a. Hofer, H., & East, M. L. (1993). The commuting system of 
Serengeti spotted hyaenas: how a predator copes with migratory prey. I. Social 
organization. Animal Behaviour 46, 547–57. 
 
Hofer, H., & East, M.L., 1993b. The commuting system of Serengeti spotted hyaenas: 
how a predator copes with migratory prey. II. Intrusion pressure and commuters' 
space use. Animal Behaviour 46, 559–74. 
 
Holekamp, K.E., Smith, J.E., Strelioff, C.C., Van Horn, R.C., & Watts, H.E., 2012. Society, 
demography and genetic structure in the spotted hyaena. Molecular Ecology 21, 
613–32. 
 
Holekamp, K. E., & Smale, L., 1995. Rapid change in offspring sex ratios after clan fission 
in the spotted hyaena. American Naturalist 145, 261‐278. 
 
Holekamp, K.E., Smale, L., Berg, R., & Cooper, S.M., 1997. Hunting rates and hunting 
success in the spotted hyaena (Crocuta crocuta). Journal of the Zoological 
Society of London 242, 1–15. 
70 
 
 
 
Höner, O.P., Wachter, B., East, M.L., Runyoro, V.A., & Hofer, H., 2005. The effect of prey 
abundance and foraging tactics on the population dynamics of a social, territorial 
carnivore, the spotted hyaena. Oikos 108, 544–54. 
 
Kendall, W. L., and Nichols, J. D., 1995. On the use of secondary capture‐recapture 
samples to estimate temporary emigration and breeding proportions. Journal of 
Applied Statistics, 22(5‐6), 751‐762. 
 
Kendall, W. L., Nichols, J. D., and Hines, J. E., 1997. Estimating temporary emigration 
using capture‐recapture data with Pollock's robust design. Ecology, 78, 563‐578. 
 
Kendall, W. L., Pollock, K. H., and Brownie, C., 1995. A likelihood‐based approach to 
capture‐recapture estimation of demographic parameters under the robust 
design. Biometrics, 293‐308. 
 
Kock, M., Meltzer, D., and Burroughs, R., (Eds) 2006. Chemical and physical restraint of 
wild animals: a training and field manual for African species.  IWVS Africa P.O Box 
106 Greyton 7233, South Africa. 
 
Kolowski, J.M., and Holekamp, K.E., 2009. Ecological and anthropogenic influences on 
space use by spotted hyaenas. Journal of Zoology 277, 23–36. 
 
Kolowski, J.M., Katan, D., Theis, K.R., and Holekamp, K.E., 2007. Daily patterns of activity 
in the spotted hyaena. Journal of Mammalogy 88, 1017–1028. 
 
Kruuk, H., 1972. The spotted hyaena: a study of predation and social behaviour. 
University of Chicago Press, Chicago. 
 
Laake, J.L., 2013. RMark: An R interface for analysis of capture‐recapture data with 
MARK. AFSC Processed Report 2013‐01. Alaska Fisheries Science Center, NOAA, 
National Marine Fisheries Service, 7600 Sand Point Way NE, Seattle, Washington 
98115 
 
Laurenson, M.K., 1995. Implications of high offspring mortality for cheetah population 
dynamics, in Sinclair, A. R. E., & Arcese, P. (Eds), Serengeti II: dynamics, 
management and conservation of an ecosystem (Vol. 2). University of Chicago 
Press, 385‐399. 
 
Mills, M.G.L., 1990. Kalahari Hyaenas: comparative behavioural ecology of two species. 
Unwin Hyman, London. 
 
71 
 
 
 
Mills, M.G.L., and Gorman, M.L., 1997. Factors affecting the density and distribution of 
wild dogs in the Kruger National Park. Conservation Biology 11, 1397–1406. 
 
Owen‐Smith, N., and Mills, M.G.L., 2008. Predator‐prey size relationships in an African 
large‐mammal food web. Journal of Animal Ecology 77, 173–83. 
 
Palomares, F., and Caro, T.M., 1999. Interspecific killing among mammalian carnivores. 
The American Naturalist 153, 492–508. 
 
Périquet, S., Fritz, H., & Revilla, E., 2014. The Lion King and the Hyaena Queen: large 
carnivore interactions and coexistence. Biological Reviews 2014, 000‐000. 
 
Polis, G.A, and Holt, R.D., 1992. Intraguild predation: the dynamics of complex trophic 
Interactions. Trends in ecology & evolution 7, 151–54. 
 
Purchase, G.K., 2004. Factors affecting the ratio of lions to spotted hyaenas in protected 
areas of Africa: competition and/or available prey. University of Aberdeen. 
 
R Core Team., 2014. R: A language and environment for statistical computing. R 
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2012.  
 
Ripple, W.J., Newsome, T.M., Wolf, C., Dirzo, R., Everatt, K.T., Galetti, M., Hayward, 
M.W, Kerley, G.I.H., Levi, T., Lindsey, P.A., Macdonald, D.W., Malhi, Y., Painter, 
L.E., Sandom, C.J., Terborgh, J., & Van Valkenburgh, B., 2015. Collapse of the 
world’s largest herbivores. Science Advances 1, e1400103. 
 
Rosenblatt, E., Becker, M. S., Creel, S., Droge, E., Mweetwa, T., Schuette, P. A., Merkle, 
J., Mwape, H., 2014. Detecting declines of apex carnivores and evaluating their 
causes: An example with Zambian lions. Biological Conservation 180, 176–86. 
 
Schaller, G., 1972. The Serengeti lion:  A study of predator‐prey relations. University of 
Chicago Press, Chicago. 
 
Schuette, P., Creel, S., and Christianson, D., 2013. Coexistence of African lions, livestock, 
and people in a landscape with variable human land use and seasonal 
movements. Biological Conservation 157, 148–54. 
 
Swanson, A., Caro, T., Davies‐Mostert, H., Mills, M. G., Macdonald, D. W., Borner, M., 
Masenga, E., Packer, C., 2014. Cheetahs and wild dogs show contrasting patterns 
of suppression by lions. Journal of Animal Ecology 83, 1418‐1427 
 
72 
 
 
 
Terborgh, J., 2010. Trophic Cascades: predators, prey, and the changing dynamics of 
nature. Island Press, Washington. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., McRobb, R., and Kanyembo, B., 2013. Spatial patterns of 
wire‐snare poaching: Implications for community conservation in buffer zones 
around National Parks. Biological Conservation 168, 1–9. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., Milanzi, J., and Nyirenda, M., 2014. Human encroachment 
into protected area networks in Zambia: Implications for large carnivore 
conservation. Regional Environmental Change 15, 415–29. 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E., 2008. Interspecific competition influences reproduction 
in spotted hyaenas.  Journal of Zoology 276, 402–10. 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E., 2009. Ecological determinants of survival and 
reproduction in the spotted hyaena.  Journal of Mammalogy 90, 461–71. 
 
White, G.C., and Burnham, K.P., 1999. Program MARK: survival estimation from 
populations of marked animals. Bird Study 46(S1), S120–S139. 
 
Woodroffe, R., & Ginsberg, J.R., 1998. Edge effects and the extinction of populations 
inside protected areas. Science 280, 2126–28. 
 
73 
 
 
 
CHAPTER FOUR 
 
 
CONCLUSION TO DISSERTATION 
 
 
Overall Conclusions 
 
 
Considering the growing literature on the negative impacts of humans on 
protected areas, insights from the GLE are unique, given that the local carnivore and 
ungulate population utilise an area settled by humans for more than a century. 
Understanding factors that affect the survival and density of these wildlife species in this 
human‐inhabited system is thus important in developing conservation strategies.  This 
study provides the first test of factors affecting the density and abundance of the three 
dominant ungulates species in this ecosystem. It further provide the first test of the 
factors affecting the survival of this spotted hyaena population in the absence of its 
main competitor the African lion. We provide rigorous estimates of density of the main 
carnivore and ungulates species in this system, using sampling designs and analytic 
methods that reduce bias and increase precision relative to many studies of large 
carnivores and their prey. 
In chapter 2 we looked at the ecological and anthropogenic effects on the 
density of migratory wildebeest and zebra, and resident oribi, the three most abundant 
ungulates in the GLE.  While oribi and zebra appeared to avoid settlements, wildebeest 
densities were higher than expected close to villages and decreased with park boundary 
distance. These contrasting results suggest differences in sensitivity to risk and 
74 
 
 
 
disturbance. Given that migrations traverse protected area boundaries for many 
herbivores, Owen‐Smith & Ogutu (2012) recommended increasing protected area 
boundaries to buffer the effects of climate change and protect migratory routes and 
ranges.  Such actions are critical for the GLE, given the influence of seasonal flooding 
and rainfall, which can be severely impacted by climate change. 
Broadly, our results show that densities of wildebeest, oribi and zebra, are 
affected by a complex set of ecological factors, including effects of humans and 
predators.  The influences of environmental variables were all consistent with results 
from studies in other ecosystems and reveal a degree of resource partitioning among 
species.  The influence of hyaena density suggests that predation risk can affect space 
use, and for some species high predation risk areas cannot be avoided while meeting 
nutritional needs.  Anthropogenic effects have potentially broad impacts on species and 
their migrations, and protection of migratory routes and ranges outside LPNP should be 
considered highest priority. These results suggest that focal points for conservation and 
management differ by species and must consider the entire suite of ecological and 
anthropogenic factors. 
In chapter 3, we show that the migratory wildebeest population that has 
recovered in LPNP supports a healthy and stable hyaena population at the density that 
would be expected from studies elsewhere in Africa.  Annual survival is uniformly high 
for all age‐sex classes, with no detectable effects of variation in prey density, local
75 
 
 
 
variation in utilisation by lions, or proximity to people (and their livestock).   On the basis 
of relatively high prey density and low levels of competition with lions, we hypothesized 
that hyaena survival would be high.  Supporting this hypothesis, estimated annual 
survival rates were high, and varied little across age‐sex classes.   Frank et al (1995), 
reported little variation in survival between sexes up to 24 months old in the Mara in 
Kenya, however the small variation in estimated differences between the sexes in the 
adult age classes in our data is somewhat unusual (Clutton‐Brock an Isvaran, 2007), but 
hyaenas are relatively monomorphic, have very low reproductive rates, and 
reproductive effort by females is offset by female dominance, all of which predict that 
survival should show less age‐sex variation in hyaenas than in most large carnivores. 
This result could also be a reflection of our ability to track adult males beyond their natal 
clans after dispersal. Male dispersal hinders the estimation of survival rates in most 
ecosystems as fates of dispersed males are rarely known (Holekamp and Smale, 1995). 
The hyaena population estimates fluctuated systematically between the early 
dry and late dry season. This pattern, is probably due to the migratory nature of the 
prey species in this ecosystem, with wildebeest being more locally abundant in the late 
dry, than in the early dry season and was shown in chapter 2. Migratory prey 
movements drive temporary immigration in other hyaena populations (Hofer and East, 
1993a, 1993b; Höner et al., 2005), and provide a logical explanation for this observed 
pattern in the size of the Liuwa hyaena population. 
76 
 
 
 
Overall, we show that with increased prey density and low levels of competition 
with lions, hyaenas in LPNP can compensate for the negative effects of anthropogenic 
activities. Broadly, our results suggest that conditions that maintain adequate 
populations of native prey are key in promoting coexistence of people and livestock with 
large carnivores in human dominated ecosystems (Schuette et al., 2013).   
   
77 
 
 
 
Literature Cited 
 
 
Clutton‐Brock, T. H., & Isvaran, K., 2007). Sex differences in ageing in natural populations 
of vertebrates. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 
274, 3097‐3104. 
 
Frank, L. G., Holekamp, K. E., & Smale, L., 1995). Dominance, demography, and 
reproductive success of female spotted hyaenas. Serengeti II: dynamics, 
management, and conservation of an ecosystem, 364‐384. 
 
Hofer, H., & East, M.L., 1993a. Hofer, H., & East, M. L. (1993). The commuting system of 
Serengeti spotted hyaenas: how a predator copes with migratory prey. I. Social 
organization. Animal Behaviour 46, 547–57. 
 
Hofer, H., & East, M.L., 1993b. The commuting system of Serengeti spotted hyaenas: 
how a predator copes with migratory prey. II. Intrusion pressure and commuters' 
space use. Animal Behaviour 46, 559–74. 
 
Holekamp, K. E., & Smale, L., 1995. Rapid change in offspring sex ratios after clan fission 
in the spotted hyaena. American Naturalist 145, 261‐278. 
 
Höner, O.P., Wachter, B., East, M.L., Runyoro, V.A., & Hofer, H., 2005. The effect of prey 
abundance and foraging tactics on the population dynamics of a social, territorial 
carnivore, the spotted hyaena. Oikos 108, 544–54. 
 
Owen‐Smith, N. & Ogutu, J.O. (2012) Changing rainfall and obstructed movements: 
Impact on African ungulates. In Brodie, J.F, Post, E.S. & Doak, D.F. eds. Wildlife 
Conservation in a Changing Climate. Chicago: University of Chicago Press. 
 
Schuette, P., Creel, S., and Christianson, D., 2013. Coexistence of African lions, livestock, 
and people in a landscape with variable human land use and seasonal 
movements. Biological Conservation 157, 148–54. 
   
78 
 
 
 
REFERENCES CITED 
 
 
African Parks Network. (2009a) Landuse Plan for Liuwa Plain National Park.  African 
Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network. (2009b) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2009. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network. (2011) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2011. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
African Parks Network. (2013) Liuwa Plain National Park – Aerial Survey Results 2013. 
African Parks Network, Johannesburg, South Africa. 
 
Arsenault, R. and Owen‐Smith, N. (2011) Competition and coexistence among short‐
grass grazers in the Hluhluwe‐iMfolozi Park, South Africa. Canadian Journal of 
Zoology, 89, 900–907. 
 
Balme, G.A., Slotow, R., and Hunter, L.T.B. (2009) Edge effects and the impact of non‐
protected areas in carnivore conservation: leopards in the Phinda‐Mkhuze 
complex, South Africa. Animal Conservation 13, 315–23. 
 
Barnier, F., Marion, V., Patrick, D., Chamaillé‐Jammes, S., Barre, P., Andrew J. Loveridge, 
A.J., David W. Macdonald, D.W., Hervé Fritz, H. (2014) Diet quality in a wild 
grazer declines under the threat of an ambush predator. Proceedings of the 
Royal Society of London B: Biological sciences, 281(1785). 
 
Becker, M., McRobb, R., Watson, F., Droge, E., Kanyembo, B., Murdoch, J., and Kakumbi, 
C. (2013) Evaluating wire‐snare poaching trends and the impacts of by‐catch on 
elephants and large carnivores. Biological Conservation 158, 26–36. 
 
Bell, R.H. V. (1971) A Grazing Ecosystem in the Serengeti. Scientific American, 225, 86–
93. 
 
Benoit‐Bird, K. J., Battaile, B. C., Heppell, S. A., Hoover, B., Irons, D., Jones, N., Kuletz, 
K.J., Nordstrom, C.A., Paredes, R., Suryan, R.M., Waluk, C.M., Trites, A. W. (2013) 
Prey patch patterns predict habitat use by top marine predators with diverse 
foraging strategies. PLoS ONE 8, e53348 
 
Berger, J. (2004) The Last Mile: How to Sustain Long‐Distance Migration in Mammals. 
Conservation Biology, 18, 320–331. 
79 
 
 
 
Beyer, H.L. (2012) Geospatial Modelling Environment (Version 0.7.3.0). 
http://www.spatialecology.com/gme. 
 
Bhola, N., Ogutu, J. O., Piepho, H. P., Said, M. Y., Reid, R. S., Hobbs, N. T., and Olff, H. 
(2012) Comparative changes in density and demography of large herbivores in 
the Masai Mara Reserve and its surrounding human‐dominated pastoral ranches 
in Kenya. Biodiversity and Conservation, 21, 1509–1530. 
 
Bohm, T. and Höner, O.R. (2015) Crocuta. The IUCN Red List of Threatened Species. 
www.iucnredlist.org (27 July 2015). 
 
Bolger, D.T., Newmark, W.D., Morrison, T.A., and Doak, D.F. (2008) The need for 
integrative approaches to understand and conserve migratory ungulates. 
Ecology Letters, 11, 63–77. 
 
Boydston, E.E., Kapheim, K.M., Watts, H.E., Szykman, M., and Holekamp, K.E. (2003) 
Altered behaviour in spotted hyaenas associated with increased human activity. 
Animal Conservation 6, 207–219. 
 
Brashares, J. S., Arcese, P., and Sam, M. K. (2001) Human demography and reserve size 
predict wildlife extinction in West Africa. Proceedings of the Royal Society of 
London B: Biological Sciences, 268, 2473‐2478. 
 
Brashares, J.S. and Arcese, P. (2002) Role of forage, habitat and predation in the 
behavioural plasticity of a small African antelope. Journal of Animal Ecology, 71, 
626–638. 
 
Brown, J.S., Laundre, J.W. and Gurung, M. (1999) The ecology of fear: optimal foraging, 
game theory, and trophic interactions. Journal of Mammalogy, 80, 385 – 399. 
 
Buckland, S.T., Anderson, D.R., Burnham, K.P., Laake, J.L., Borchers, D.L., Thomas, L. 
(2001) Introduction to distance sampling: Estimating abundance of biological 
populations. Oxford University Press. 
Cardillo, M., Purvis, A., Sechrest, W., Gittleman, J.L., Bielby, J., and Mace, G.M. (2004) 
Human population density and extinction risk in the world’s carnivores. PLoS 
Biology 2, 909–914. 
 
Chandler, R. (2015) Distance sampling analysis in unmarked. In Vienna, Austria: R 
Foundation for Statistical Computing, pp. 1–8.  
 
80 
 
 
 
Clutton‐Brock, T. H., and Isvaran, K. (2007) Sex differences in ageing in natural 
populations of vertebrates. Proceedings of the Royal Society of London B: 
Biological Sciences, 274, 3097‐3104. 
 
Creel, S. and Christianson, D. (2008) Relationships between direct predation and risk 
effects. Trends in Ecology and Evolution, 23, 194–201. 
 
Creel, S. and Creel, N.M. (2002) The African wild dog: behaviour, ecology, and 
conservation, Princeton University Press, Princeton, New Jersey, USA. 
 
Creel, S., and Creel, N.M. (1996) Limitation of African wild dogs by competition with 
larger carnivores. Conservation Biology 10, 526–38. 
 
Creel, S., and Creel, N.M. (2015) Opposing effects of group size on reproduction and 
survival in African wild dogs. Behavioural Ecology: arv100.  
 
Creel, S., Spong, G., and Creel, N.M. (2001) Interspecific competition and the population 
biology of extinction‐prone carnivores, in: Gittleman, J.L., Macdonald, D.W., 
Funk, S., and Wayne, R., (Eds.), Conservation of Carnivores. Cambridge University 
Press, 35–60. 
 
Creel, S., Winnie Jr, J., Maxwell, B., Hamlin, K., and Creel, M. (2005) Elk alter habitat 
selection as an antipredator response to wolves. Ecology, 86, 3387–3397. 
 
Durant, S.M. (1998) Competition refuges and coexistence: an example from Serengeti 
carnivores. Journal of Animal Ecology 67, 370–86. 
 
Environmental Systems Research Institute Inc. (2013) ArcGIS 10.2. Redlands, CA, USA 
 
Estes, J. a, Terborgh, J., Brashares, J.S., Power, M.E., Berger, J., Bond, W.J., Carpenter, 
S.R., Essington, T.E., Holt, R.D., Jackson, J.B.C., Marquis, R.J., Oksanen, L., 
Oksanen, T., Paine, R.T., Pikitch, E.K., Ripple, W.J., Sandin, S. a, Scheffer, M., 
Schoener, T.W., Shurin, J.B., Sinclair, A.R.E., Soulé, M.E., Virtanen, R., Wardle, 
D.A. (2011) Trophic downgrading of planet Earth. Science, 333, 301–306. 
 
Estes, J.A., and Goddard. J. (1967) Prey selection and hunting behaviour of the African 
wild dog. The Journal of Wildlife Management 31, 52–70. 
 
Fanshawe, J.H., and FitzGibbon, C.D. (1993) Factors influencing the hunting success of 
an African wild dog pack. Animal Behaviour 45, 479–90. 
 
81 
 
 
 
Fewster, R.M., Buckland, S.T., Burnham, K.P., Borchers, D.L., Jupp, P.E., Laake, J.L., 
Thomas, L. (2009) Estimating the encounter rate variance in distance sampling. 
Biometrics 65, 225–236. 
 
Finke, D.L., and Denno, R.F. (2005) Predator diversity and the functioning of ecosystems: 
the role of intraguild predation in dampening trophic cascades. Ecology Letters 8, 
1299–1306. 
 
Frank, D.A. and Groffman, P.M. (1998) Ungulate vs. landscape control of soil C and N 
processes in grasslands of Yellowstone National Park?. Ecology, 79, 2229–2241. 
 
Frank, L. G. (1986) Social organization of the spotted hyaena Crocuta crocuta. II. 
Dominance and reproduction. Animal Behaviour 34, 1510‐1527. 
 
Frank, L. G., Holekamp, K. E., and Smale, L. (1995) Dominance, demography, and 
reproductive success of female spotted hyaenas. Serengeti II: dynamics, 
management, and conservation of an ecosystem, 364‐384. 
 
Frank, L.G. (1986) Social organization of the spotted hyaena (Crocuta crocuta). I. 
Demography. Animal Behaviour 34, 1500–1509. 
 
Frank, L.G., Glickman, S.E., and Powch, I. (1990) Sexual dimorphism in the spotted 
hyaena (Crocuta crocuta). Journal of Zoology 221, 308–13. 
 
Fryxell, J.M., Greever, J. and Sinclair, A.R.E. (1988) Why are migratory ungulates so 
abundant ? American Naturalist, 131, 781–798. 
 
Fryxell, J.M., Wilmshurst, J.F. and Sinclair, A. R.E. (2004) Predictive models of movement 
by serengeti grazers. Ecology, 85, 2429–2435. 
 
Gitzen, R.A., Millspaugh, J.J., and Kernohan, B.J. (2006) Bandwidth selection for fixed‐
kernel analysis of animal utilisation distributions. Journal of Wildlife 
Management 70, 1334–1344. 
 
Grant, J., Hopcraft, C., Sinclair, A.R.E., and Packer, C. (2005) Planning for success: 
Serengeti lions seek prey accessibility rather than abundance. Journal of Animal 
Ecology, 74, 559–566. 
 
Hanby, J. P., Bygott, J. D., and Packer, C. (1995) Ecology, demography and behaviour of 
lions in two contrasting habitats: Ngorongoro Crater and the Serengeti Plains. 
Serengeti II: dynamics, management, and conservation of an ecosystem. 
University of Chicago Press, Chicago, 315‐331. 
82 
 
 
 
Hayward, M.W. (2006) Prey preferences of the spotted hyaena (Crocuta crocuta) and 
degree of dietary overlap with the lion (Panthera leo). Journal of Zoology 270, 
606–614. 
 
Hebblewhite, M. and Merrill, E.H. (2007) Multiscale wolf predation risk for elk: Does 
migration reduce risk? Oecologia, 152, 377–387. 
 
Hewison, A. J., Vincent, J. P., Joachim, J., Angibault, J. M., Cargnelutti, B., and Cibien, C. 
(2001) The effects of woodland fragmentation and human activity on roe deer 
distribution in agricultural landscapes. Canadian Journal of Zoology, 79, 679–689. 
 
Hilborn, R., Arcese, P., Borner, M., Hando, J., Hopcraft, G., Loibooki, M., Mduma, S., and 
Sinclair, A.R.E. (2006) Effective enforcement in a conservation area. Science, 314, 
1266.  
 
Hobbs, N. T., Galvin, K. A., Stokes, C. J., Lackett, J. M., Ash, A. J., Boone, R. B., Reid, R.S., 
and Thornton, P. K. (2008) Fragmentation of rangelands: Implications for 
humans, animals, and landscapes. Global Environmental Change, 18, 776–785. 
 
Hofer, H., and East, M.L. (1993a) The commuting system of Serengeti spotted hyaenas: 
how a predator copes with migratory prey. I. Social organization. Animal 
Behaviour 46, 547–57. 
 
Hofer, H., and East, M.L. (1993b) The commuting system of Serengeti spotted hyaenas: 
how a predator copes with migratory prey. II. Intrusion pressure and commuters' 
space use. Animal Behaviour 46, 559–74. 
 
Holdo, R.M., Holt, R.D. and Fryxell, J.M. (2009) Opposing rainfall and plant nutritional 
gradients best explain the wildebeest migration in the Serengeti. American 
Naturalist, 173, 431–445. 
 
Holekamp, K. E., and Smale, L. (1995) Rapid change in offspring sex ratios after clan 
fission in the spotted hyaena. American Naturalist 145, 261‐278. 
 
Holekamp, K.E., Smale, L., Berg, R., and Cooper, S.M. (1997) Hunting rates and hunting 
success in the spotted hyaena (Crocuta crocuta). Journal of the Zoological 
Society of London 242, 1–15. 
 
Holekamp, K.E., Smith, J.E., Strelioff, C.C., Van Horn, R.C., and Watts, H.E. (2012) Society, 
demography and genetic structure in the spotted hyaena. Molecular Ecology 21, 
613–32. 
 
83 
 
 
 
Höner, O.P., Wachter, B., East, M.L., Runyoro, V.A., and Hofer, H. (2005) The effect of 
prey abundance and foraging tactics on the population dynamics of a social, 
territorial carnivore, the spotted hyaena. Oikos 108, 544–54. 
 
Kauffman, M.J., Varley, N., Smith, D.W., Stahler, D.R., MacNulty, D.R., Boyce, M.S. (2007) 
Landscape heterogeneity shapes predation in a newly restored predator‐prey 
system. Ecology letters, 10, 690–700. 
 
Kendall, W. L., and Nichols, J. D., 1995. On the use of secondary capture‐recapture 
samples to estimate temporary emigration and breeding proportions. Journal of 
Applied Statistics, 22(5‐6), 751‐762. 
 
Kendall, W. L., Nichols, J. D., and Hines, J. E., 1997. Estimating temporary emigration 
using capture‐recapture data with Pollock's robust design. Ecology, 78, 563‐578. 
 
Kendall, W. L., Pollock, K. H., & Brownie, C., 1995. A likelihood‐based approach to 
capture‐recapture estimation of demographic parameters under the robust 
design. Biometrics, 293‐308. 
 
Kiffner, C., Stoner, C. and Caro, T. (2013) Edge effects and large mammal distributions in 
a national park. Animal Conservation, 16, 97–107. 
 
Klop, E., Van Goethem, J. and De Iongh, H.H. (2007) Resource selection by grazing 
herbivores on post‐fire regrowth in a West African woodland savanna. Wildlife 
Research, 34, 77–83. 
 
Kock, M., Meltzer, D., and Burroughs, R., (Eds). (2006) Chemical and physical restraint of 
wild animals: a training and field manual for African species.  IWVS Africa P.O Box 
106 Greyton 7233, South Africa. 
 
Kolowski, J.M., and Holekamp, K.E. (2009) Ecological and anthropogenic influences on 
space use by spotted hyaenas. Journal of Zoology 277, 23–36. 
 
Kolowski, J.M., Katan, D., Theis, K.R., and Holekamp, K.E. (2007) Daily patterns of activity 
in the spotted hyaena. Journal of Mammalogy 88, 1017–1028. 
 
Kruuk, H. (1972) The spotted hyaena: a study of predation and social behaviour., 
Chicago: Chicago University Press, Chicago, Illinois, USA. 
 
Laake, J.L. (2013) RMark: An R interface for analysis of capture‐recapture data with 
MARK. AFSC Processed Report 2013‐01. Alaska Fisheries Science Center, NOAA, 
84 
 
 
 
National Marine Fisheries Service, 7600 Sand Point Way NE, Seattle, Washington 
98115 
 
Laurenson, M.K. (1995) Implications of high offspring mortality for cheetah population 
dynamics, in Sinclair, A. R. E., and Arcese, P. (Eds), Serengeti II: dynamics, 
management and conservation of an ecosystem (Vol. 2). University of Chicago 
Press, 385‐399. 
 
Liley, S. and Creel, S. (2008) What best explains vigilance in elk: Characteristics of prey, 
predators, or the environment? Behavioural Ecology, 19, 245–254. 
 
Macandza, V. A., Owen‐Smith, N. and Cain, J.W. (2012) Dynamic spatial partitioning and 
coexistence among tall grass grazers in an African savanna. Oikos, 121, 891–898. 
 
McNaughton, S.J. (1976) Serengeti migratory wildebeest: facilitation of energy flow by 
grazing. Science, 191, 92–94. 
 
McNaughton, S.J. (1985) Ecology of a Grazing Ecosystem : the Serengeti. Ecological 
Monographs, 55, 260–294.  
 
McNaughton, S.J. (1988) Mineral nutrition and spatial concentrations of African 
ungulates. Nature, 334, 343–345. 
 
Mduma, S.A.R. and Sinclair, A.R.E. (1994) The function of habitat selection by oribi in 
Serengeti, Tanzania. African Journal of Ecology, 32, 16–29. 
 
Mills, M.G.L. (1990) Kalahari Hyaenas: comparative behavioural ecology of two species. 
Unwin Hyman, London. 
 
Mills, M.G.L., and Gorman, M.L. (1997) Factors affecting the density and distribution of 
wild dogs in the Kruger National Park. Conservation Biology 11, 1397–1406. 
 
Mills, M.G.L., Juritz, J.M. and Zucchini, W. (2001) Estimating the size of spotted hyaena 
(Crocuta crocuta) populations through playback recordings allowing for non‐
response. Animal Conservation, 4, 335–343. 
 
Ogutu, J.O., Piepho, H.P., Reid, R.S., Rainy, M.E., Kruska, R.L., Worden, J.S., Nyabenge, 
M., Hobbs, N.T. (2010) Large herbivore responses to water and settlements in 
savannas. Ecological Monographs, 80, 241–266. 
 
Owen‐Smith, N. and Novellie, P. (1982) What should a clever ungulate eat? American 
Naturalist, 119, 151–178. 
85 
 
 
 
Owen‐Smith, N. and Ogutu, J.O. (2012) Changing rainfall and obstructed movements: 
Impact on African ungulates. In Brodie, J.F, Post, E.S. and Doak, D.F. eds. Wildlife 
Conservation in a Changing Climate. Chicago: University of Chicago Press. 
 
Owen‐Smith, N., and Mills, M.G.L. (2008) Predator‐prey size relationships in an African 
large‐mammal food web. Journal of Animal Ecology 77, 173–83. 
 
Palomares, F., and Caro, T.M. (1999) Interspecific killing among mammalian carnivores. 
The American Naturalist 153, 492–508. 
 
Périquet, S., Fritz, H., and Revilla, E. (2014) The Lion King and the Hyaena Queen: large 
carnivore interactions and coexistence. Biological Reviews 2014, 000‐000. 
 
Pienaar, U. de V. (1969) Predator‐prey relationships amongst the larger mammals of the 
Kruger National Park. Koedoe, 12, 108–176. 
 
Polis, G.A, and Holt, R.D. (1992) Intraguild predation: the dynamics of complex trophic 
Interactions. Trends in ecology and evolution 7, 151–54. 
 
Purchase, G.K. (2004) Factors affecting the ratio of lions to spotted hyaenas in protected 
areas of Africa: competition and/or available prey. University of Aberdeen. 
 
R Core Team. (2014) R: A language and environment for statistical computing. R 
Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria, 2012.  
 
Ripple, W.J., Newsome, T.M., Wolf, C., Dirzo, R., Everatt, K.T., Galetti, M., Hayward, 
M.W, Kerley, G.I.H., Levi, T., Lindsey, P.A., Macdonald, D.W., Malhi, Y., Painter, 
L.E., Sandom, C.J., Terborgh, J., and Van Valkenburgh, B. (2015) Collapse of the 
world’s largest herbivores. Science Advances 1, e1400103. 
 
Rosenblatt, E., Becker, M. S., Creel, S., Droge, E., Mweetwa, T., Schuette, P. A., Merkle, 
J., Mwape, H. (2014) Detecting declines of apex carnivores and evaluating their 
causes: An example with Zambian lions. Biological Conservation 180, 176–86. 
 
Royle, J.A., Dawson, D.K. and Bates, S. (2004) Modelling abundance effects in distance 
sampling. Ecology, 85, 1591–1597. 
 
Schaller, G. (1972) The Serengeti lion: study of predator‐prey relations, Chicago: 
University of Chicago Press. 
 
86 
 
 
 
Schuette, P., Creel, S. and Christianson, D. (2013) Coexistence of African lions, livestock, 
and people in a landscape with variable human land use and seasonal 
movements. Biological Conservation, 157, 148–154. 
 
Sinclair, A.R.E. (1985) Does Interspecific competition or predation shape the African 
ungulate community. The Journal of Animal Ecology, 54, 899–918. 
 
Sinclair, A.R.E. and Norton‐Griffiths, M. (1982) Does competition or facilitation regulate 
migrant ungulate populations in the Serengeti? A test of hypotheses. Oecologia, 
53, 364–369. 
 
Sinclair, A.R.E., Mduma, S.A., Hopcraft, J.G.C., Fryxell, J M., Hilborn, R.A.Y., and Thirgood, 
S. (2007) Long‐term ecosystem dynamics in the serengeti: Lessons for 
conservation. Conservation Biology, 21, 580–590. 
 
Swanson, A., Caro, T., Davies‐Mostert, H., Mills, M. G., Macdonald, D. W., Borner, M., 
Masenga, E., Packer, C. (2014) Cheetahs and wild dogs show contrasting patterns 
of suppression by lions. Journal of Animal Ecology 83, 1418‐1427 
 
Terborgh, J. (2010) Trophic Cascades: predators, prey, and the changing dynamics of 
nature. Island Press, Washington. 
 
Thirgood, S., Mosser, A., Tham, S., Hopcraft, J.G.C., Mwangomo, E., Mlengeya, T., 
Kilewo, M., Fryxell, J., Sinclair, A.R.E., Borner, M. (2004) Can parks protect 
migratory ungulates? The case of the Serengeti wildebeest. Animal Conservation, 
7, 113–120. 
 
Voeten, M.M. and Prins, H.H.T. (1999) Resource partitioning between sympatric wild 
and domestic herbivores in the Tarangire region of Tanzania. Oecologia, 120, 
287–294. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., McRobb, R., and Kanyembo, B. (2013) Spatial patterns of 
wire‐snare poaching: Implications for community conservation in buffer zones 
around National Parks. Biological Conservation 168, 1–9. 
 
Watson, F.G.R., Becker, M.S., Milanzi, J., Nyirenda, M. (2014) Human encroachment into 
protected area networks in Zambia: implications for large carnivore 
conservation. Regional Environmental Change, 15, 415–429. 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E. (2008) Interspecific competition influences 
reproduction in spotted hyaenas.  Journal of Zoology 276, 402–10. 
 
87 
 
 
 
Watts, H.E., and Holekamp, K.E. (2009) Ecological determinants of survival and 
reproduction in the spotted hyaena.  Journal of Mammalogy 90, 461–71. 
 
White, G.C., and Burnham, K.P. (1999) Program MARK: survival estimation from 
populations of marked animals. Bird Study 46(S1), S120–S139. 
 
Woodroffe, R., and Ginsberg, J.R. (1998) Edge effects and the extinction of populations 
inside protected areas. Science 280, 2126–28. 
 
Zuur, A.F., Leno, E.N., Walker, N.J., Saveliev, A.A., Smith, G.M. (2009) Mixed effects 
models and extensions in ecology with R, New York: Springer Science and 
Business Media. 
   
88 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
 
APPENDIX A 
 
 
SUPPLEMENTARY INFORMATION FOR CHAPTER TWO 
89 
 
 
 
Table S2.1.  The set of models considered for effects on the density of wildebeest, oribi 
and zebra in Liuwa Plain National Park, Zambia.  All models were fit with detection 
probability as a function of distance, considering both hazard and half‐normal detection 
functions. 
 
Univariate Models 
 ~year, ~hab, ~ht, ~burn, ~water, ~season, ~hy, ~vlg, ~boundary 
Two‐Predictor Models 
~hab+water, ~hab+season, ~hab+hy, ~ht+hy, ~burn+water, ~burn+vlg, ~hy+vlg 
Four‐Predictor Models 
~year+hab+water+hy, ~year+burn+hy+vlg, ~year+water+hy+vlg, ~year+season+hy+vlg, 
~year+season+hy+boundary 
More Complex Models 
~year+hab+burn+water+hy, ~year+hab+season+hy+vlg, ~year+burn+water+hy+vlg, 
~year+ht+burn+water, ~year+ht+season+hy+vlg, ~year+hab+burn+water+hy+vlg, 
~year+hab+burn+water+hy+boundary, ~year+hab+water+hy+vlg, 
~year+hab+season+hy+boundary ~year+ht+season+hy+boundary, 
year+hab+ht+season+hy+vlg 
~year+hab+ht+season+hy+boundary, ~year+ht+burn+water+hy+vlg 
~year+hab+ht+burn+water+hy+vlg, ~year+hab+ht+burn+water+hy+boundary 
~year+hab+ht+burn+water+hy+vlg+boundary 
Full Model 
~year+hab+ht+burn+water+season+hy+vlg+boundary
 
 
 
 
 
90 
Table S2.2.  Parameter estimates describing the effects of predictor variables on wildebeest, oribi, and zebra density (animals 
km‐2) in Liuwa Plain National Park, Zambia.  Values are from the best‐supported models for each species: wildebeest (ΔAICc = 
0, wi = 1.00, pseudo‐R2 = 0.78), oribi (ΔAICc = 0.89, wi = 0.30, pseudo‐R2 = 0.91) and zebra (ΔAICc = 0.00 and wi = 0.79, 
pseudo‐R2 = 0.92).   Detection probability was modelled as either a hazard function12 or half‐normal function3 of 
perpendicular distance from the transect line. 
  Wildebeest  Oribi  Zebra 
Effect  Estimate  SE  z  P(>|z|)  Estimate  SE  z  P(>|z|)  Estimate  SE  z  P(>|z|) 
(Intercept)  1.192  0.13  9.49  <0.001  0.190  0.22  0.86  0.388  ‐2.460  0.26  ‐9.42  <0.001 
aYr: 2011  x  x  x  x  ‐0.230  0.17  ‐1.30  0.193  0.730  0.25  2.90  0.004 
Yr: 2012  ‐0.194  0.13  ‐1.50  0.133  ‐0.110  0.15  ‐0.72  0.469  0.620  0.26  2.36  0.018 
Yr: 2013  ‐1.260  0.10  ‐12.61  <0.001  ‐0.060  0.11  ‐0.53  0.599  0.090  0.18  0.51  0.608 
bHab: Woodland  ‐0.532  0.10  ‐5.49  <0.001  ‐1.410  0.24  ‐5.76  <0.001  ‐0.320  0.23  ‐1.38  0.169 
cHt: Short  0.223  0.07  3.16  0.002  ‐0.010  0.10  ‐0.11  0.913  ‐0.190  0.15  ‐1.24  0.214 
Ht: Tall  ‐0.273  0.10  ‐2.68  0.007  ‐0.270  0.15  ‐1.83  0.067  0.020  0.21  0.09  0.927 
dBurn: Yes  ‐0.001  0.07  ‐0.01  0.988  0.500  0.10  5.09  <0.001  0.040  0.15  0.24  0.807 
eWtr: Present  0.492  0.07  6.91  <0.001  0.290  0.10  2.92  0.003  0.610  0.15  4.06  <0.001 
fSeas: Wet  1.236  0.07  18.60  <0.001  X  x  x  x  1.070  0.15  7.01  <0.001 
gHy: Low  ‐0.597  0.08  ‐7.11  <0.001  ‐0.400  0.12  ‐3.22  0.001  ‐0.350  0.17  ‐2.03  0.042 
Hy: Medium  0.066  0.07  0.94  0.346  0.100  0.10  1.06  0.291  ‐0.230  0.15  ‐1.51  0.130 
vlg  ‐0.061  0.01  ‐8.13  <0.001  0.050  0.01  5.33  <0.001  0.040  0.01  2.45  0.014 
bndry  ‐0.026  0.01  ‐4.25  <0.001  ‐0.020  0.01  ‐2.24  0.025  ‐0.010  0.01  ‐0.83  0.407 
 
Reference levels for categorical effects: a: Yr (year) = 2010, b: hab (vegetation type) = grassland, c: ht (grass height) = intermediate, d: burn=no, e: 
water = absent, f: season = dry, g: hy (hyaena density) = intermediate. 
1Parameter estimates for wildebeest detection function. Shape parameter = ‐1.71 ± 0.08 SE, scale parameter = 0.58 ± 0.09 SE. 
2Parameter estimates for oribi detection function. Shape parameter = ‐2.52 ± 0.37 SE, scale parameter = 0.27 ± 0.26 SE. 
3Parameter estimate for zebra detection function: = ‐0.85 ± 0.06 SE. 
91 
 
 
 
 
Figure S2.1. Typical grassland (Top, photo credit:  Jassiel M’soka) and woodland 
vegetation (Bottom, photo credit: Noeline Tredoux) in the study area in Liuwa Plain 
National Park, Zambia.
  
92 
 
 
 
 
Figure S2.2. Frequency distributions for observations of ungulate herds relative 
to perpendicular distance from line transects for wildebeest, oribi, zebra. Scales 
differ between plots on both axes.